фМРТ-ЭЭГ-корреляции в интерактивном исследовании церебральной моторной сети при ишемическом инсульте

Технологии нейробиоуправления (НБУ) обеспечивают интерактивный режим саморегуляции моторной системы мозга в реабилитации инсульта. Слияние нейрофизиологических сигналов двух модальностей, гемодинамического (функциональная МРТ) и электрофизиологического (ЭЭГ), в контуре обратной связи позволяет восполнить ограничения каждой технологии нейровизуализации в отдельности и помогает раскрыть церебральные механизмы двигательного (пере)обучения.

Цель исследования – изучение согласованных изменений сигнала фМРТ и мощности сенсомоторного ритма ЭЭГ во время воображения движения ногой в сессиях фМРТ-ЭЭГ-НБУ у пациента с инсультом.

Материал и методы. Пациент с правосторонним гемипарезом после инсульта давностью 6 недель обучался воображению движения паретичной ногой в пяти сеансах фМРТ-ЭЭГ-НБУ. Шкала обратной связи на 2/3 определялась уровнем усиления сигнала фМРТ из дополнительной моторной области (SMA) и представительства ноги в моторной коре (М1F) левого полушария и на 1/3 – десинхронизацией ритмов ЭЭГ в мю(8–13 Гц) и бета2-диапазонах (18–26 Гц) в центральной области (электрод Cz по системе 10–20).

Результаты и их обсуждение. В большинстве прогонов НБУ пациент добивался десинхронизации мюи бета2-ритмов ЭЭГ и увеличения сигнала фМРТ регионов интереса. Активация левой M1F ассоциировалась с десинхронизацией мю-ритмов, что согласуется с данными литературы. Подавление как мю-, так и бета2-диапазонов коррелировало (p < 0,05) с активацией премоторной коры билатерально, первичной моторной коры справа, а также переднего таламуса и переднего островка правого полушария, указывая на вовлечение сохранного полушария в планирование и контроль движения. Преобладание активации гомологичных регионов неповрежденного полушария, а также вовлечение узлов сети значимости и дорзальной сети внимания согласуется с гипотезой о глобальной функциональной перестройке мозга после инсульта; о том же свидетельствует укрепление внутриполушарной функциональной связи SMA–М1F билатерально к концу курса.

Заключение. Впервые проведен анализ взаимосвязей сигналов фМРТ и ЭЭГ в сеансах на бимодальной платформе НБУ у пациента с постинсультным парезом ноги. Показано, что волевое управление активностью М1F и SMA пораженного полушария активирует также гомологичные регионы противоположного полушария и рекрутирует узлы когнитивных сетей, демонстрируя ассоциации с мощностью мюи бета2-диапазонов ЭЭГ на центральных отведениях.

1. Ишемический инсульт и транзиторная ишемическая атака: клинические рекомендации. М., 2024. 328 с.

2. Evans J.R., Dellinger M.B., Russell H.L. (eds.). Neurofeedback: the first fifty years. N.Y.; Academic Press, 2019. 536 p.

3. Pfurtscheller G., Neuper C., Andrew C., Edlinger G. Foot and hand area mu rhythms. Int. J. Psychophysiol. 1997;26(1–3):121–135. doi: 10.1016/s0167-8760(97)00760-5

4. McFarland D.J., Miner L.A., Vaughan T.M., Wolpaw J.R. Mu and beta rhythm topographies during motor imagery and actual movements. Brain topog. 2000;12(3):177–186. doi: 10.1023/a:1023437823106

5. Ogawa S., Menon R.S., Kim S.G., Ugurbil K. On the characteristics of functional magnetic resonance imaging of the brain. Annu. Rev. Biophys. Biomol. Struct. 1998;27(1):447–474. doi: 10.1146/annurev.biophys.27.1.447

6. Sitaram R., Veit R., Stevens B., Caria A., Gerloff C., Birbaumer N., Hummel F. Acquired control of ventral premotor cortex activity by feedback training: an exploratory real-time FMRI and TMS study. Neurorehabil. Neural Repair. 2012;26(3):256–265. doi: 10.1177/1545968311418345

7. Mehler D.M.A., Williams A.N., Whittaker J.R., Krause F., Lührs M., Kunas S., Wise R.G., Shetty H.G.M., Turner D.L., Linden D.E.J. Graded fmri neurofeedback training of motor imagery in middle cerebral artery stroke patients: a preregistered proof-ofconcept study. Front. Hum. Neurosci. 2020;14:226. doi: 10.3389/fnhum.2020.00226

8. Liew S.L., Rana M., Cornelsen S., Fortunato de Barros Filho M., Birbaumer N., Sitaram R., Cohen L.G., Soekadar S.R. Improving motor corticothalamic communication after stroke using real-time fMRI connectivity-based neurofeedback. Neurorehabil. Neural Repair. 2016;30(7):671–675. doi: 10.1177/1545968315619699

9. Sanders Z.B., Fleming M.K., Smejka T., Marzolla M.C., Zich C., Rieger S.W., Lührs M., Goebel R., Sampaio-Baptista C., Johansen-Berg H. Self-modulation of motor cortex activity after stroke: a randomized controlled trial. Brain. 2022;145(10):3391–3404. doi: 10.1093/brain/awac239

10. Remsik A.B., Gjini K., Williams L. Jr., van Kan P.L.E., Gloe S., Bjorklund E., Rivera C.A., Romero S., Young B.M., Nair V.A., Caldera K.E., Williams J.C., Prabhakaran V. Ipsilesional mu rhythm desynchronization correlates with improvements in affected hand grip strength and functional connectivity in sensorimotor cortices following BCI-FES intervention for upper extremity in stroke survivors. Front. Hum. Neurosci. 2021;15:725645. doi: 10.3389/fnhum.2021.725645

11. Хрущева Н.А., Калгин К.В., Савелов А.А., Шурунова А.В., Предтеченская Е.В., Штарк М.Б. Клинико-сетевая динамика функциональных связностей моторной сети и мозжечка по данным функциональной магнитно-резонансной томографии покоя у пациентов с постинсультным гемипарезом в курсе интерактивной терапии (стимуляции) мозга. Анналы клин. и эксперим. неврол. 2024;18(1):33–43. doi: 10.54101/ACEN.2024.1.4

12. Warbrick T. Simultaneous EEG-fMRI: what have we learned and what does the future hold? Sensors. 2022;22(6):2262. doi: 10.3390/s22062262

13. Mano M., Lécuyer A., Bannier E., Perronnet L., Noorzadeh S., Barillot C. How to build a hybrid neurofeedback platform combining EEG and fMRI. Front. Neurosci. 2017;11:140. doi: 10.3389/fnins.2017.00140

14. Савелов А.А., Хрущева Н.А., Калгин К.В., Козлова Л.И., Безматерных Д.Д., Мельников М.Е., Мажирина К.Г., Шурунова А.В., Предтеченска Е.В., Штарк М.Б. Конструкция, место и клиническая эффективность технологии интерактивной терапии (стимуляции) мозга при цереброваскулярной патологии. Комплекс. пробл. серд.-сосуд. заболев. 2023;12(1): 25–38. doi: 10.17802/2306-1278-2023-12-1-25-38

15. Zotev V., Phillips R., Yuan H., Misaki M., Bodurka J. Self-regulation of human brain activity using simultaneous real-time fMRI and EEG neurofeedback. NeuroImage. 2014;85:985–995. doi: 10.1016/j.neuroimage.2013.04.126

16. Штарк М.Б., Веревкин Е.Г., Козлова Л.И., Мажирина К.Г., Покровский М.А., Петровский Е.Д., Савелов А.А., Старостин А.С., Ярош С.В. Синергичное фМРТ-ЭЭГ картирование головного мозга в режиме произвольного управления альфа-ритмом. Бюл. эксперим. биол. и мед. 2014;158(11):594–599.

17. Савелов А.А., Штарк М.Б., Мельников М.Е., Козлова Л.И., Безматерных Д.Д., Веревкин Е.Г., Петровский Е.Д., Покровский М.А., Циркин Г.М., Рудыч П.Д. Перспективы синхронной фМРТ-ЭЭГ-записи как основы интерактивной стимуляции мозга (на примере последствий инсульта). Бюл. эксперим. биол. и мед. 2018;166(9):366–369.

18. Butet S., Fleury M., Duché Q., Bannier E., Lioi G., Scotto di Covella L., Lévêque‑Le Bars E., Lécuyer A., Maurel P., Bonan I. EEG-fMRI neurofeedback versus motor imagery after stroke, a randomized controlled trial. J. Neuroeng. Rehabil. 2025;22(1):67. doi: 10.1186/s12984-025-01598-9

19. Seghier M.L. Laterality index in functional MRI: methodological issues. Magn. Reson. Imaging. 2008;26(5):594–601. doi: 10.1016/j.mri.2007.10.010

20. Grefkes C., Ward N.S. Cortical reorganization after stroke: how much and how functional? Neuroscientist. 2014;20(1):56–70. doi: 10.1177/1073858413491147

21. Zich C., Debener S., Kranczioch C., Bleichner M.G., Gutberlet I., de Vos M. Real-time EEG feedback during simultaneous EEG–fMRI identifies the cortical signature of motor imagery. NeuroImage. 2015;114:438–447. doi: 10.1016/j.neuroimage.2015.04.020

22. Moosmann M., Schönfelder V.H., Specht K., Scheeringa R., Nordby H., Hugdahl K. Realignment parameter-informed artefact correction for simultaneous EEG–fMRI recordings. NeuroImage. 2009;45(4):1144– 1150. doi: 10.1016/j.neuroimage.2009.01.024

23. Oostenveld R., Fries P., Maris E., Schoffelen J.M. FieldTrip: open source software for advanced analysis of MEG, EEG, and invasive electrophysiological data. Comput. Intell. Neurosci. 2011(1):156869. doi: 10.1155/2011/156869

24. Kleifges K., Bigdely-Shamlo N., Kerick S.E., Robbins K.A. BLINKER: Automated extraction of ocular indices from EEG enabling large-scale analysis. Front. Neurosci. 2017;11:12. doi: 10.3389/fnins.2017.00012

25. Ciccarelli G., Federico G., Mele G., di Cecca A., Migliaccio M., Ilardi C.R., Alfano V., Salvatore M., Cavaliere C. Simultaneous real-time EEG-fMRI neurofeedback: A systematic review. Front. Hum. Neurosci. 2023;17:1123014. doi: 10.3389/fnhum.2023.1123014

26. Buetefisch, C.M. Role of the contralesional hemisphere in post-stroke recovery of upper extremity motor function. Front. Neurol. 2015;6:214. doi: 10.3389/fneur.2015.00214

27. Machado T.C., Carregosa A.A., Santos M.S., Ribeiro N.M.S., Melo A. Efficacy of motor imagery additional to motor-based therapy in the recovery of motor function of the upper limb in post-stroke individuals: a systematic review. Top Stroke Rehabil. 2019;26(7):548–553. doi: 10.1080/10749357.2019.1627716.

28. Yuan H., Liu T., Szarkowski R., Rios C., Ashe J., He B. Negative covariation between task-related responses in alpha/beta-band activity and BOLD in human sensorimotor cortex: an EEG and fMRI study of motor imagery and movements. NeuroImage. 2010;49(3):2596–2606. doi: 10.1016/j.neuroimage.2009.10.028

29. Yin S., Liu Y., Ding M. Amplitude of sensorimotor mu rhythm is correlated with BOLD from multiple brain regions: a simultaneous EEG-fMRI study. Front. Hum. Neurosci. 2016;10:364. doi: 10.3389/fnhum.2016.00364

30. Sitaram R., Ros T., Stoeckel L., Haller S., Scharnowski F., Lewis-Peacock J., Weiskopf N., Blefari M.L., Rana M., Oblak E., Birbaumer N., Sulzer J. Closed-loop brain training: the science of neurofeedback. Nat. Rev. Neurosci. 2017;18(2):86–100. doi:10.1038/nrn.2016.164

31. Barone J., Rossiter H. E. Understanding the role of sensorimotor beta oscillations. Front. Syst. Neurosci. 2021;15:655886. doi: 10.3389/fnsys.2021.655886