Динамика функциональных сетей головного мозга в ранний восстановительный период ишемического инсульта по данным МРТ

Цель исследования – оценить динамику изменений функциональных нейронных сетей головного мозга (default mode network, DMN, и sensorimotor network, SMN) в раннем восстановительном периоде ишемического инсульта с учетом объема ишемического поражения по данным МРТ. Материал и методы. На МР-томографе 3,0 Тл проведено динамическое МРТ-исследование головного мозга 137 пациентов на 1–3-и сутки, 7–10-е сутки, 3–4-й месяц после манифестации острого нарушения мозгового кровообращения по рутинному протоколу (DWI-EPI, FLAIR-SPIR, T2-WI, T1W-TFE), дополненному методикой функциональной МРТ покоя. Дополнительно выполнено тестирование с использованием Монреальской шкалы оценки когнитивных функций (MoCA-тест) и модифицированной шкалы Рэнкина. Выборка составила 36 пациентов с диагнозом острый ишемический инсульт супратенториальной локализации, прошедших исследование не менее двух раз. Результаты и их обсуждение. Отмечена тенденция (p > 0,05) к увеличению функциональных связей между регионами DMN и SMN от первого к третьему исследованию. Результаты теста MoCA (p < 0,05 для второго и третьего исследования по сравнению с 1-м) в динамике показали улучшение когнитивных функций, соответствующие клинической картине. Наиболее значимый результат корреляционного анализа – прямая корреляционная связь между DMN и SMN в первом наблюдении (R = 0,57; p = 0,006). Выявлено статистически значимое влияние большего объема на динамику восстановления связности между регионами DMN (R = 0,83; p = 0,04). Заключение. Получена сонаправленная динамика внутрисетевой связности DMN и SMN, что свидетельствует о системной функциональной перестройке головного мозга при остром нарушении мозгового кровообращения. В раннем восстановительном периоде в динамике отмечается увеличение связности DMN и SMN по данным функциональной МРТ наряду с восстановлением когнитивных функций по результатам когнитивного теста. Требуются дополнительные исследования с целью поиска закономерностей восстановления DMN и SMN, влияния объема и локализации очага поражения на восстановление функциональной коннективности исследуемых нейронных сетей.

1. Xiucai G., Ziping Z., Xueyan Y., QirongXu, Feng L., Feng Z. Global burden of ischemic stroke attributable to high body mass index in 204 countries and territories, 1990–2021. BMC Cardiovasc. Disord. 2024;24,584. doi: 10.1186/s12872-024-04259-2

2. Игнатьева В.И., Вознюк И.А., Шамалов Н.А., Резник А.В., Виницкий А.А., Деркач Е.В. Социально-экономическое бремя инсульта в Российской Федерации. Ж. неврол. и психиатрии. 2023;123(8–2):5–15. doi: 10.17116/jnevro20231230825

3. GBD 2019 Stroke Collaborators. Global, regional, and national burden of stroke and its risk factors, 1990–2019: A systematic analysis for the Global Burden of Disease Study 2019. Lancet Neurol. 2021;20(10):795–820. doi: 10.1016/S14744422(21)00252-0

4. Нувахова М.Б. Реабилитация пациентов с когнитивными нарушениями после инсульта в позднем восстановительном периоде. Ж. неврол. и психиатрии. 2021;121(8-2):76–85. doi: 10.17116/jnevro202112108276

5. Alawieh A., Zhao J., Feng W. Factors affecting post-stroke motor recovery: Implications on neurotherapy after brain injury. Behav Brain Res. 2018;340:94–101. doi: 10.1016/j.bbr.2016.08.029

6. Живолупов С.А., Вознюк И.А., Самарцев И.Н., Кравчук А.Ю., Бондаренко Ж.Е. Адаптивная нейропластичность, связанная с ишемическим повреждением головного мозга, и ее роль в восстановлении больных после инсульта: теоретические предпосылки эффективной нейрореабилитации. Эффектив. фармакотерапия. 2020;16(31):24–38. doi: 10.33978/2307-3586-2020-16-31-24-38

7. Crofts A., Kelly M.E., Gibson C.L. Imaging functional recovery following ischemic stroke: Clinical and preclinical fMRI studies. J. Neuroimaging. 2020;30(1):514. doi: 10.1111/jon.12668

8. Yamashita K.I., Uehara T., Taniwaki Y., Tobimatsu S., Kira J.I. Long-term effect of acetylcholinesterase inhibitors on the dorsal attention network of Alzheimer’s disease patients: A pilot study using resting-state functional magnetic resonance imaging. Front Aging Neurosci. 2022;14:810206. doi: 10.3389/fnagi.2022.810206

9. Has Silemek A.C., Chen H., Sati P., Gao W. The brain’s first “traffic map” through Unified Structural and Functional Connectivity (USFC) modeling. Commun. Biol. 2024;7(1):1477. doi: 10.1038/s42003024-07160-y

10. Станкевич Ю.А., Попов В.В., Богомякова О.Б., Василькив Л.М., Тулупов А.А., Сагдеев Р.З. Визуализация нейропластичности головного мозга в аспекте постинсультной реабилитации. Комплекс. пробл. серд.-сосуд. заболев. 2024;13(4):214–228. doi: 10.17802/2306-1278-2024-13-4-214-228

11. Alves P.N., Foulon C., Karolis V., Bzdok D., Margulies D.S., Volle E., Thiebaut de Schotten M. An improved neuroanatomical model of the default-mode network reconciles previous neuroimaging and neuropathological findings. Commun. Biol. 2019;2:370. doi: 10.1038/s42003-019-0611-3.

12. Menon V. 20 years of the default mode network: A review and synthesis. Neuron. 2023;111(16):2469– 2487. doi: 10.1016/j.neuron.2023.04.023.

13. Smallwood J., Bernhardt B.C., Leech R., Bzdok D., Jefferies E., Margulies D.S. The default mode network in cognition: a topographical perspective. Nat. Rev. Neurosci. 2021;22(8):503–513. doi: 10.1038/s41583-021-00474-4

14. Caspers J., Rubbert C., Eickhoff S.B., Hoffstaedter F., Südmeyer M., Hartmann C.J., Sigl B., Teichert N., Aissa J., Turowski B., Schnitzler A., Mathys C. Withinand across-network alterations of the sensorimotor network in Parkinson’s disease. Neuroradiology. 2021;63(12):2073–2085. doi: 10.1007/s00234021-02731-w

15. Hans J.D. Clinical neuroanatomy: Brain circuitry and its disorders. 2nd ed. Cham: Springer, 2020. 981p.

16. Nasreddine Z.S., Phillips N.A., Bedirian V., Charbonneau S., Whitehead V., Collin I., Cummings J.L., Chertkow H. The Montreal Cognitive Assessment, MoCA: a brief screening tool for mild cognitive impairment. J. Am. Geriatr. Soc. 2005;53(4):695–699. doi: 10.1111/j.1532-5415.2005.53221.x

17. Супонева Н.А., Юсупова Д.Г., Жирова Е.С., Мельченко Д.А., Таратухина А.С., Бутковская А.А., Ильина К.А., Зайцев А.Б., Зимин А.А., Клочков А.С., Люкманов Р.Х., Калинкина М.Э., Пирадов М.А., Котов-Смоленский А.М., Хижникова А.Е. Валидация модифицированной шкалы Рэнкина (The Modified Rankin Scale, MRS) в России. Неврол., нейропсихиатрия, психосоматика. 2018;10(4):36–39. doi: 10.14412/2074-2711-2018-4-36-39

18. Wu L., Wang X., Liu Q., Chai L., Tian S., Wu W. A study on alterations in functional activity in migraineurs during the interictal period. Heliyon. 2022;9(1):e12372. doi: 10.1016/j.heliyon.2022.e12372

19. Miao J., Tantawi M., Alizadeh M., Thalheimer S., Vedaei F., Romo V., Mohamed F.B., Wu C. Characteristic dynamic functional connectivity during sevoflurane-induced general anesthesia. Sci. Rep. 2023;13(1):21014. doi: 10.1038/s41598-023-43832-1

20. Parsons N., Bowden S.C., Vogrin S., D’Souza W.J. Default mode network dysfunction in idiopathic generalised epilepsy. Epilepsy Res. 2020;159:106254. doi: 10.1016/j.eplepsyres.2019.106254.

21. Borserio B.J., Sharpley C.F., Bitsika V., Sarmukadam K., Fourie P.J., Agnew L.L. Default mode network activity in depression subtypes. Rev. Neurosci. 2021;32(6):597–613. doi: 10.1515/revneuro-2020-0132.

22. Cassady K., Gagnon H., Freiburger E., Lalwani P., Simmonite M., Park D.C., Peltier S.J., Taylor S.F., Weissman D.H., Seidler R.D., Polk T.A. Network segregation varies with neural distinctiveness sensorimotor cortex. Neuroimage. 2020;212:116663. doi: 10.1016/j.neuroimage.2020.116663

23. Tumati S., Paulus M.P., Northoff G. Out-ofstep: brain-heart desynchronization in anxiety disorders. Mol. Psychiatry. 2021;26(6):1726–1737. doi: 10.1038/s41380-021-01029-w

24. Stern E.R., Eng G.K., de Nadai A.S., Iosifescu D.V., Tobe R.H., Collins K.A. Imbalance between default mode and sensorimotor connectivity is associated with perseverative thinking in obsessive-compulsive disorder. Transl. Psychiatry. 2022;12(1):19. doi: 10.1038/s41398-022-01780-w

25. Wu C.W., Lin S.N., Hsu L.M., Yeh S.C., Guu S.F., Lee S.H., Chen C.C. Synchrony between default-mode and sensorimotor networks facilitates motor function in stroke rehabilitation: A pilot fMRI study. Front. Neurosci. 2020;14:548. doi: 10.3389/fnins.2020.00548

26. Boren S.B., Savitz S.I., Ellmore T.M., Arevalo O.D., Aronowski J., Silos C., George S., Haque M.E. Longitudinal resting-state functional magnetic resonance imaging study: A seed-based connectivity biomarker in patients with ischemic and intracerebral hemorrhage stroke. Brain Connect. 2023;13(8):498–507. doi: 10.1089/brain.2022.0017

27. Chen H., Shi M., Zhang H., Zhang Y.D., Geng W., Jiang L., Wang Z., Chen Y.C., Yin X. Different patterns of functional connectivity alterations within the default-mode network and sensorimotor network in basal ganglia and pontine stroke. Med. Sci. Monit. 2019;25:9585–9593. doi: 10.12659/MSM.918185

28. Koukalova L., Chmelova M., Amlerova Z., Vargova L. Out of the core: the impact of focal ischemia in regions beyond the penumbra. Front. Cell. Neurosci. 2024;18:1336886. doi: 10.3389/fncel.2024.1336886.

29. Гусев Е.И., Коновалов А.Н., Гехт А.Б. Неврология. Национальное руководство. Краткое издание. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2018. 688 с.

30. Dobryakova E., Smith D.V. Reward enhances connectivity between the ventral striatum and the default mode network. Neuroimage. 2022;258:119398. doi: 10.1016/j.neuroimage.2022.119398

31. Hofmann V., Geurten B.R.H., Sanguinetti-Scheck J.I., Gamez-Sena L., Engelmann J. Motor patterns during active electrosensory acquisition. Front. Behav. Neurosci. 2014;8:186. doi: 10.3389/fnbeh.2014.00186

32. Vicentini J.E., Weiler M., Casseb R.F., Almeida S.R., Valler L., de Campos B.M., Li L.M. Subacute functional connectivity correlates with cognitive recovery six months after stroke. Neuroimage Clin. 2021;29:102538. doi: 10.1016/j.nicl.2020.102538.

33. Bain K.A., Kosik K.B., Terada M., Gribble P.A., Johnson N.F. Contralateral thalamocortical connectivity is related to postural control in the uninvolved limb of older adults with history of ankle sprain. Gait Posture. 2024;109:115–119. doi: 10.1016/j.gaitpost.2024.01.015

34. Aderinto N., AbdulBasit M.O., Olatunji G., Adejumo T. Exploring the transformative influence of neuroplasticity on stroke rehabilitation: a narrative review of current evidence. Ann. Med. Surg. (Lond.). 2023;85(9):4425‒4432. doi: 10.1097/MS9.0000000000001137

35. van der Laag P.J., Wondergem R., Pisters M.F. Movement behavior patterns composition remains stable, but individuals change their movement behavior pattern over time in people with a first-ever stroke. Eur. Rev. Aging Phys. Act. 2022;19(1):11. doi: 10.1186/s11556-022-00290-4

36. Левин О.С., Боголепова А.Н. Постинсультные двигательные и когнитивные нарушения: клинические особенности и современные подходы к реабилитации. Ж. неврол. и психиатрии. 2020;120(11):99–107. doi: 10.17116/jnevro202012011199

37. Котов С.В., Борисова В.А., Слюнькова Е.В., Исакова Е.В., Киселев А.В., Котов А.С. Динамика восстановления когнитивного дефицита у пациентов в раннем восстановительном периоде ишемического инсульта. Ж. неврол. и психиатрии. 2021;121(11):26–32. doi: 10.17116/jnevro202112111126

38. Liu C., Zhang S., Yao Y., Su C., Wang Z., Wang M., Zhu W. Associations between diffusion dynamics and functional outcome in acute and early subacute ischemic stroke. Clin. Neuroradiol. 2020;30(3):517–524. doi: 10.1007/s00062-019-00812-1