Возможности метода бесконтрастной перфузионной МРТ в количественной оценке изменений церебрального кровотока

Бесконтрастная МР-перфузия (arterial spin labeling, ASL) позволяет оценивать перфузию исследуемых тканей, имея существенные преимущества в виде неинвазивности и возможности неоднократного повторения исследования, что дает возможность осуществлять динамическое наблюдение за пациентом без контрастной нагрузки. Одной из самых перспективных тенденций современных исследований является оценка перфузионных изменений головного мозга при диагностике ишемического инсульта (ИИ). Цель исследования – провести комплексную динамическую оценку перфузионных изменений головного мозга у пациентов в раннем постинсультном восстановительном периоде и условно-здоровых добровольцев методом ASL. Материал и методы. Осуществлено проспективное наблюдение двух групп исследуемых; в группу контроля вошли 20 условно здоровых добровольцев в возрасте от 18 до 25 лет (21,8 ± 2,6 года) (среднее арифметическое ± стандартное отклонение), в группу патологии – 20 человек с верифицированным ИИ в возрасте от 40 до 70 лет (59,4 ± 9,2 года) на 1–3-и, 7–10-е сутки и спустя 3 месяца после манифестации заболевания. Интегрально оценены показатели перфузии серого и белого вещества долей больших полушарий головного мозга (теменная, затылочная, лобная, височная), рассчитаны значения перфузии в ипси- и контралатеральных относительно очага инсульта областях интереса. Результаты и их обсуждение. У пациентов с ИИ очаг инсульта имеет нелинейную динамику изменений перфузии с 19,86 ± 5,69 мл/100 г/мин на 1–3-и сутки, повышением показателя до 27,57 ± 4,86 мл/100 г/мин на 7–10-е сутки и уменьшением до 14,48 ± 3,66 мл/100 г/мин к 3–4-му месяцу, оставаясь в пределах низких значений по сравнению с визуально-интактными областями и контрольной группой. Перфузия в визуально-интактной области ипсилатерального по отношению к очагу инсульта полушария на 1–3-и и 7–10-е сутки статистически значимо (p < 0,05) снижена по сравнению с другими областями интереса на 4–5 %. При этом наблюдается плавное нарастание значений перфузии во всех анализируемых объемных областях от первого исследования к третьему. Заключение. Методика ASL позволяет количественно оценивать динамику церебральной перфузии раннего восстановительного периода с регистрацией статистически значимого снижения (p < 0,001) тканевого кровотока в очаге ишемии относительно анализируемых областей интереса головного мозга и контрольной группы. Интактная область в ипсилатеральном по отношению к очагу инсульта полушарии имеет плавную динамику роста от гипоперфузии к нормоперфузии, что связано с вовлечением мозга как органа в целом и постепенным восстановлением его перфузионной характеристики.

1. Alsop D., Detre J., Golay X., Günther M., Hendrikse J., Hernandez-Garcia L., Lu H., MacIntosh B., Parkes L., Smits M., … Zaharchuk G. Recommended implementation of arterial spin-labeled perfusion MRI for clinical applications: A consensus of the ISMRM perfusion study group and the European consortium for ASL in dementia. Magn. Reson. Med. 2015;73(1):102–116. doi: 10.1002/mrm.25197

2. Telischak N., Detre J., Zaharchuk G. Arterial spin labeling MRI: clinical applications in the brain. J. Magn. Reson. Imaging. 2015;41(5):1165–1180. doi: 10.1002/jmri.24751

3. Taso M., Alsop D. Arterial spin labeling perfusion imaging. Magn. Reson. Imaging. Clin. N. Am. 2024;32(1):63–72. doi: 10.1016/j.mric.2023.08.005

4. Wang D. Editorial for “Arterial Spin Labeling Estimation of Penumbral Tissue in Acute Ischemic Stroke”. J. Magn. Reson. Imaging. 2023;57(4):1248–1249. doi: 10.1002/jmri.28389

5. Daftari Besheli L., Ahmed A., Hamam O., Luna L., Sun L., Urrutia V., Hillis A., Tekes-Brady A., Yedavalli V. Arterial Spin Labeling technique and clinical applications of the intracranial compartment in stroke and stroke mimics. Neuroradiol. J. 2022;35(4):437–453. doi: 10.1177/19714009221098806

6. Ota M., Sato N., Nakata Y., Ito K., Kamiya K., Maikusa N., Ogawa M., Okamoto T., Obu S., Noda T., … Kunugi H. Abnormalities of cerebral blood flow in multiple sclerosis: a pseudocontinuous arterial spin labeling MRI study. Magn. Reson. Imaging. 2013;31(6):990–995. doi: 10.1016/j.mri.2013.03.016

7. Lapointe E., Li D., Traboulsee A., Rauscher A. What have we learned from perfusion MRI in multiple sclerosis? AJNR Am J Neuroradiol. 2018;39(6):994–1000. doi: 10.3174/ajnr.A5504

8. Zaharchuk G. Arterial spin-labeled perfusion imaging in acuteischemicstroke. Stroke. 2014;45(4):1202–1207. doi: 10.1161/strokeaha.113.003612

9. Reinoud B., Daymara H., José M., Raymond M., Matthias O., Jeroen H., Steven W., Lawrence L.; National Institutes of Health Stroke Natural History Investigators. Whole-brain arterial spin labeling perfusion MRI in patients with acute stroke. Stroke. 2012;43(5):1290–1294. doi: 10.1161/strokeaha.110.589234

10. Huang Y., Liu H., Lee J., Yang J., Weng H., Lee M., Yeh M.Y., Tsai Y.H. Comparison of arterial spin labeling and dynamic susceptibility contrast perfusion MRI in patients with acute stroke. PLoS Оne. 2013;8(7):e69085. doi: 10.1371/journal.pone.0069085

11. Narayana P., Zhou Y., Hasan K., Datta S., Sun X., Wolinsky J. Hypoperfusion and T1-hypointense lesions in white matter in multiple sclerosis. Mult. Scler. 2014;20(3):365–373. doi: 10.1177/1352458513495936

12. Hojjat S., Cantrell C., Vitorino R., Feinstein A., Shirzadi Z., MacIntosh B., Crane D., Zhang L., Morrow S., Lee L., … Aviv R. Regional reduction in cortical blood flow among cognitively impaired adults with relapsing-remitting multiple sclerosis patients. Mult. Scler. 2016;22(11):1421–1428. doi: 10.1177/1352458515622696

13. Mascali D., Villani A., Chiarelli A., Biondetti E., Lipp I., Digiovanni A., Pozzilli V., Caporale A., Rispoli M., Ajdinaj P., … Wise R.G. Pathophysiology of multiple sclerosis damage and repair: Linking cerebral hypoperfusion to the development of irreversible tissue loss in multiple sclerosis using magnetic resonance imaging. Eur. J. Neurol. 2023;30(8):2348–2356. doi: 10.1111/ene.15827

14. Wu D., Ma T., Ceritoglu C., Li Y., Chotiyanonta J., Hou Z., Hsu J., Xu X., Brown T., Miller MI., Mori S. Resource atlases for multi-atlas brain segmentations with multiple ontology levels based on T1-weighted MRI. Neuroimage. 2016;125:120–130. doi: 10.1016/j.neuroimage.2015.10.042

15. Clement P., Petr J., Dijsselhof M., Padrela B., Pasternak M., Dolui S., Jarutyte L., Pinter N., Hernandez-Garcia L., Jahn A., … Keil V. A Beginner’s guide to arterial spin labeling (ASL) image processing. Front. Radiol. 2022;2:929533. doi: 10.3389/fradi.2022.929533

16. Neumann K., Schidlowski M., Günther M., Stöcker T., Düzel E. Reliability and reproducibility of hadamard encoded pseudo-continuous arterial spin labeling in healthy elderly. Front. Neurosci. 2021;15:711898. doi: 10.3389/fnins.2021.711898

17. Lin T., Qu J., Zuo Z., Fan X., You H., Feng F. Test-retest reliability and reproducibility of long-label pseudo-continuous arterial spin labeling. Magn. Reson. Imaging. 2020;73:111–117. doi: 10.1016/j.mri.2020.07.010

18. Soni N., Jain A., Kumar S., Pandey C., Awasthi A. Arterial spin labeling magnetic resonance perfusion study to evaluate the effects of age and gender on normal cerebral blood flow. Neurol. India. 2016;64(Suppl):32–38. doi: 10.4103/0028-3886.178037

19. Xu G., Rowley H., Wu G., Alsop D., Shankaranarayanan A., Dowling M., Christian B., Oakes T., Johnson S. Reliability and precision of pseudo-continuous arterial spin labeling perfusion MRI on 3.0 T and comparison with 15O-water PET in elderly subjects at risk for Alzheimer’s disease. NMR Biomed. 2010;23(3):286–293. doi: 10.1002/nbm.1462

20. Hales P., Kawadler J., Aylett S., Kirkham F., Clark C. Arterial spin labeling characterization of cerebral perfusion during normal maturation from late child-hood into adulthood: normal ‘reference range’ values and their use in clinical studies. J. Cereb. Blood Flow. Metab. 2014;34(5):776–784. doi: 10.1038/jcbfm.2014.17

21. Weber M., Günther M., Lichy M., Delorme S., Bongers A., Thilmann C., Essig M., Zuna I., Schad L., Debus J., Schlemmer H. Comparison of arterial spin-labeling techniques and dynamic susceptibility-weighted contrast-enhanced MRI in perfusion imaging of normal brain tissue. Invest. Radiol. 2003;38(11):712–718. doi: 10.1097/01.rli.0000084890.57197.54

22. Станкевич Ю.А., Попов В.В., Василькив Л.М., Тулупов А.А. Динамическая оценка микроциркуляторных изменений головного мозга в раннем постинсультном периоде по данным бесконтрастной перфузионной МРТ. Комплекс. пробл. серд.-сосуд. заболев. 2024;13(1):28–35. doi: 10.17802/2306-1278-2024-13-1-28-35

23. Huang J., Hao P., Chen Z., Deng K., Liu B., Xu Y. Quantitative assessment of hyperperfusion using arterial spin labeling to predict hemorrhagic transformation in acute ischemic stroke patients with mechanical endovascular therapy. Eur. Radiol. 2024;34(1):579–587. doi: 10.1007/s00330-023-10007-5

24. Clement P., Petr J., Dijsselhof M., Padrela B., Pasternak M., Dolui S., Jarutyte L., Pinter N., Hernandez-Garcia L., Jahn A., … Keil V. A beginner’s guide to arterial spin labeling (ASL) image processing. Front. Radiol. 2022;2:929533. doi: 10.3389/fradi.2022.929533

25. Aracki-Trenkic A., Law-Ye B., Radovanovic Z., Stojanov D., Dormont D., Pyatigorskaya N. ASL perfusion in acute ischemic stroke: The value of CBF in outcome prediction. Clin. Neurol. Neurosurg. 2020;194:105908. doi: 10.1016/j.clineuro.2020.105908

26. Crisi G., Filice S., Scoditti U. Arterial spin labeling MRI to measure cerebral blood flow in untreated ischemic stroke. J. Neuroimaging. 2019;29(2):193–197. doi: 10.1111/jon.12569

27. van Gelderen P., de Zwart J., Duyn J. Pittfalls of MRI measurement of white matter perfusion based on arterial spin labeling. Magn. Reson. Med. 2008;59(4):788–795. doi: 10.1002/mrm.21515

28. Tanaka Y., Nagaoka T., Nair G., Ohno K., Duong T. Arterial spin labeling and dynamic susceptibility contrast CBF MRI in postischemic hyperperfusion, hypercapnia, and after mannitol injection. J. Cereb. Blood Flow. Metab. 2011;31(6):1403–1411. doi: 10.1038/jcbfm.2010.228

29. Huang H., Li X., Wang X., Liang B., Li H., Liang J. Diffusion-weighted imaging and arterial spin labeling for prediction of cerebral infarct volume in acute atherothrombotic stroke. Curr. Med. Imaging. 2023;19(3):271–277. doi: 10.2174/1573405618666220509205920

30. Nam K., Kim C., Yoon B., Hwang I., Sohn C. Multiphase arterial spin labeling imaging to predict early recurrent ischemic lesion in acute ischemic stroke. Sci. Rep. 2022;12(1):1456. doi: 10.1038/s41598-022-05465-8

31. Mouchtouris N., Ailes I., Gooch R., Raimondo C., Oghli Y., Tjoumakaris S., Jabbour P., Rosenwasser R., Alizadeh M. Quantifying blood-brain barrier permeability in patients with ischemic stroke using non-contrast MRI. Magn. Reson. Imaging. 2024;109:165–172. doi: 10.1016/j.mri.2024.03.027

32. de Vis J., Hendrikse J., Bhogal A., Adams A., Kappelle L., Petersen E. Age-related changes in brain hemodynamics; A calibrated MRI study. Hum. Brain Mapp. 2015;36(10):3973–3987. doi: 10.1002/hbm.22891