sibmedСибирский научный медицинский журналСибирский научный медицинский журнал2410-25122410-2520ИЦиГ СО РАН10.18699/SSMJ20260112sibmed-2724Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ ИССЛЕДОВАНИЯRESEARCH ARTICLESТ2*-картирование головного мозга плода: проблемы и пути их решенияT2*-mapping of the fetal brain: challenges and solutionshttps://orcid.org/0000-0002-5332-2607СавеловА. А.SavelovA. A.

Савелов Андрей Александрович - к.ф.-м.н.

630090, Новосибирск, ул. Институтская, 3а

Andrey A. Savelov - candidate of physical and mathematical sciences.

630090, Novosibirsk, Institutskaya st., 3a

as@tomo.nsc.ruhttps://orcid.org/0000-0001-9384-1500ГорностаеваА. М.GornostaevaA. M.

Горностаева Алена Марковна

630090, Новосибирск, ул. Институтская, 3а

Alyona M. Gornostaeva

630090, Novosibirsk, Institutskaya st., 3a

am.popkova@yandex.ruhttps://orcid.org/0009-0007-7083-3840ПараскунК. А.ParaskunK. A.

Параскун Ксения Алексеевна

630090, Новосибирск, ул. Институтская, 3а; 630090, Новосибирск, ул. Пирогова, 1

Kseniya A. Paraskun

630090, Novosibirsk, Institutskaya st., 3a; 630090, Novosibirsk, Pirogova st., 1

paraskunksu@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3791-7950АбрамоваВ. Д.AbramovaV. D.

Абрамова Виктория Дмитриевна

630090, Новосибирск, ул. Институтская, 3а; 630090, Новосибирск, ул. Пирогова, 1

Victoria D. Abramova

630090, Novosibirsk, Institutskaya st., 3a; 630090, Novosibirsk, Pirogova st., 1

victoria.d.abramova@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-0095-8994КоростышевскаяА. М.KorostyshevskayaA. M.

Коростышевская Александра Михайловна - д.м.н

630090, Новосибирск, ул. Институтская, 3а

Alexandra M. Korostyshevskaya - doctor of medical sciences.

630090, Novosibirsk, Institutskaya st., 3a

koro@tomo.nsc.ruИнститут «Международный томографический центр» СО РАНРоссияInternational Tomography Center of SB RASRussian FederationИнститут «Международный томографический центр» СО РАН; Новосибирский государственный университетРоссияInternational Tomography Center of SB RAS; Novosibirsk State UniversityRussian Federation202619032026461138145Copyright © Савелов А.А., Горностаева А.М., Параскун К.А., Абрамова В.Д., Коростышевская А.М., 20262026Савелов А.А., Горностаева А.М., Параскун К.А., Абрамова В.Д., Коростышевская А.М.Savelov A.A., Gornostaeva A.M., Paraskun K.A., Abramova V.D., Korostyshevskaya A.M.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://sibmed.elpub.ru/jour/article/view/2724

Цель исследования ‒ предложить рабочий метод Т2*-релаксометрии белого вещества головного мозга плода с использованием пренатальной МРТ, адаптированный под реальные условия клинической практики и специфические ограничения пренатальной визуализации.

Материал и методы

Материал и методы. Использована многоэховая эхопланарная последовательность для получения серии изображений с разными временами эха за одну задержку дыхания. Для расчета Т2* применен ROI-анализ (region of interest, область интереса) вручную размеченных областей белого вещества с экспоненциальной аппроксимацией сигнала. Методика адаптирована к ограничениям пренатальной МРТ: движению плода, влиянию амниотической жидкости, диэлектрическим искажениям на 3 Тл и необходимости компромисса между разрешением и временем сканирования.

Результаты

Результаты. Метод обеспечил воспроизводимые значения Т2* у плодов во II–III триместрах: 182 ± 11 мс на 1,5 Тл и 153 ± 13 мс на 3 Тл, что превышает показатели у взрослых (66,2 ± 2,5 и 51,8 ± 2,9 мс соответственно). Согласие между двумя методами расчета Т2* оказалось высоким (внутриклассовый коэффициент корреляции 0,955, p < 0,0001). Метод перспективен для оценки гипоксии у плода.

Заключение

Заключение. При правильной настройке сканирования и постобработки Т2*релаксометрия может быть успешно применена в пренатальной МРТ. Предложенные решения преодолевают ключевые ограничения и открывают путь к дальнейшему клиническому и научному использованию метода.

Aim of the study was to propose a practical method for T2*-relaxometry of fetal brain white matter using prenatal MRI, adapted to real-world clinical conditions and the specific limitations of prenatal imaging.

Material and Methods

Material and Methods. A multi-echo echo-planar imaging (EPI) sequence was used to acquire a series of images with different echo times within a single breath-hold. T2* values were calculated using ROI (region of interest) analysis of manually annotated white matter regions, with exponential fitting of the signal decay. The method was adapted to the constraints of prenatal MRI, including fetal motion, the influence of amniotic fluid, dielectric artifacts at 3T, and the need to balance resolution with scan time.

Results

Results. The method yielded reproducible T2* values in fetuses during the second and third trimesters: 182 ± 11 ms at 1.5T and 153 ± 13 ms at 3T, both higher than those in adults (66.2 ± 2.5 and 51.8 ± 2.9 ms, respectively). Agreement between two T2* calculation methods was high (intraclass correlation coefficient 0.955, p < 0.0001). The method shows promise for assessing fetal hypoxia.

Conclusions

Conclusions. With appropriate scanning and post-processing settings, T2*-relaxometry can be successfully applied to prenatal MRI. The proposed solutions overcome key limitations and pave the way to further clinical and research use of the method.

пренатальная МРТТ2*-релаксометриягипоксия мозга плодафантомное моделированиеprenatal MRIT2*-relaxometryfetal brain hypoxiaphantom modelingИсследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 25-25-00023 (https://rscf.ru/project/25-25-00023/). Авторы благодарят Министерство науки и высшего образования Российской Федерации за доступ к МРТ-оборудованиюThe study was supported by a grant from the Russian Science Foundation (No. 25-25-00023, https:// rscf.ru/project/25-25-00023/). Authors acknowledge the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation for providing access to MRI equipmentReferencesHussain N.M., O’Halloran M., McDermott B., Elahi M.A. Fetal monitoring technologies for the detection of intrapartum hypoxia – challenges and opportunities. Biomed. Phys. Eng. Express. 2024;10(2):022002. doi: 10.1088/2057-1976/ad17a6Hussain N.M., O’Halloran M., McDermott B., Elahi M.A. Fetal monitoring technologies for the detection of intrapartum hypoxia – challenges and opportunities. Biomed. Phys. Eng. Express. 2024;10(2):022002. doi: 10.1088/2057-1976/ad17a6Юсенко С.Р., Нагорнева С.В., Коган И.Ю. Изменение мозговой гемодинамики плода при задержке его роста. Рос. вестн. акушера-гинеколога. 2024;24(3):36–41. doi: 10.17116/rosakush20242403136Yusenko S.R., Nagorneva S.V., Kogan I.Yu. Changes in fetal cerebral hemodynamics in fetal growth retardation. Rossiyskiy vestnik akushera-ginekologa = Russian Bulletin of Obstetrician-Gynecologist. 2024;24(3):36–41. [In Russian]. doi:10.17116/rosakush20242403136Лазарева Г.А., Чебышева Е.Л. Роль допплерометрических показателей в оценке церебральной гемодинамики плода. Соврем. пробл. науки и образ. 2021;(5):123. doi:10.17513/spno.31135Lazareva G.A., Chebysheva E.L. Role of dopplerometric indicators in assessment of fetal cerebral hemodynamics. Sovremennye problemy nauki i obrazovaniya = Modern Problems of Science and Education. 2021;5:123. [In Russian]. doi:10.17513/spno.31135Mari G., Deter R.L., Carpenter R.L., Rahman F., Zimmerman R., Moise K.J., Jr., Dorman K.F., Ludomirsky A., Gonzalez R., Gomez R., Oz U., Detti L., Copel J.A., Bahado-Singh R., Berry S., Martinez-Poyer J., Blackwell S.C. Noninvasive diagnosis by Doppler ultrasonography of fetal anemia due to maternal redcell alloimmunization. N. Engl. J. Med. 2000;342(1):9–14. doi: 10.1056/NEJM200001063420102Mari G., Deter R.L., Carpenter R.L., Rahman F., Zimmerman R., Moise K.J., Jr., Dorman K.F., Ludomirsky A., Gonzalez R., Gomez R., Oz U., Detti L., Copel J.A., Bahado-Singh R., Berry S., Martinez-Poyer J., Blackwell S.C. Noninvasive diagnosis by Doppler ultrasonography of fetal anemia due to maternal redcell alloimmunization. N. Engl. J. Med. 2000;342(1):9–14. doi: 10.1056/NEJM200001063420102Макогон А.В., Андрюшина И.В. Диагностика и лечение гемолитической болезни плода. Акушерство и гинекол. 2012; (1):43–48.Makogon A.V., Andryushina I.V. Diagnosis and treatment of hemolytic disease of the fetus. Akusherstvo i ginekologiya = Obstetrics and gynecology. 2012;(1):43–48. [In Russian].Макогон А.В., Андрюшина И.В. Гемолитическая болезнь плода: мониторинг, лечение плода и родоразрешение. Вопр. гинекол., акушерства и перинатол. 2018;17(3):45–52. doi: 10.20953/17261678-2018-3-45-52Makogon A.V., Andryushina I.V. Hemolytic disease of the fetus: monitoring, treatment of the fetus and delivery. Voprosy ginekologii, akusherstva i perinatologii = Gynecology, Obstetrics and Perinatology. 2018;17(3):45–52. [In Russian]. doi: 10.20953/1726-1678-2018-3-45-52Martinez-Portilla R.J., Lopez-Felix J., Hawkins-Villareal A., Villafan-Bernal J.R., Paz Y.M.F., Figueras F., Borrell A. Performance of fetal middle cerebral artery peak systolic velocity for prediction of anemia in untransfused and transfused fetuses: systematic review and meta‐analysis. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2019;54(6):722–731. doi: 10.1002/uog.20273Martinez-Portilla R.J., Lopez-Felix J., Hawkins-Villareal A., Villafan-Bernal J.R., Paz Y.M.F., Figueras F., Borrell A. Performance of fetal middle cerebral artery peak systolic velocity for prediction of anemia in untransfused and transfused fetuses: systematic review and meta‐analysis. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2019;54(6):722–731. doi: 10.1002/uog.20273Scheier M., Hernandez-Andrade E., Carmo A., Dezerega V., Nicolaides K.H. Prediction of fetal anemia in rhesus disease by measurement of fetal middle cerebral artery peak systolic velocity. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2004;23(5):432–436. doi: 10.1002/uog.1010Scheier M., Hernandez-Andrade E., Carmo A., Dezerega V., Nicolaides K.H. Prediction of fetal anemia in rhesus disease by measurement of fetal middle cerebral artery peak systolic velocity. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2004;23(5):432–436. doi: 10.1002/uog.1010Mari G., Norton M.E., Stone J., Berghella V., Sciscione A.C., Tate D., Schenone M.H. Society for Maternal-Fetal Medicine (SMFM) Clinical Guideline# 8: the fetus at risk for anemia – diagnosis and management. Am. J. Obstet. Gynecol. 2015;212(6): 697–710. doi: 10.1016/j.ajog.2015.01.059Mari G., Norton M.E., Stone J., Berghella V., Sciscione A.C., Tate D., Schenone M.H. Society for Maternal-Fetal Medicine (SMFM) Clinical Guideline# 8: the fetus at risk for anemia – diagnosis and management. Am. J. Obstet. Gynecol. 2015;212(6): 697–710. doi: 10.1016/j.ajog.2015.01.059O’Connor J.P.B., Robinson S.P., Waterton J.C. Imaging tumour hypoxia with oxygen-enhanced MRI and BOLD MRI. Br. J. Radiol. 2019;92(1096):20180642. doi: 10.1259/bjr.20180642O’Connor J.P.B., Robinson S.P., Waterton J.C. Imaging tumour hypoxia with oxygen-enhanced MRI and BOLD MRI. Br. J. Radiol. 2019;92(1096):20180642. doi: 10.1259/bjr.20180642Vu C., Chai Y., Coloigner J., Nederveen A.J., Borzage M., Bush A., Wood J.C. Quantitative perfusion mapping with induced transient hypoxia using BOLD MRI. Magn. Reson. Med. 2021;85(1):168–181. doi: 10.1002/mrm.28422Vu C., Chai Y., Coloigner J., Nederveen A.J., Borzage M., Bush A., Wood J.C. Quantitative perfusion mapping with induced transient hypoxia using BOLD MRI. Magn. Reson. Med. 2021;85(1):168–181. doi: 10.1002/mrm.28422Sayin E.S., Schulman J., Poublanc J., Levine H.T., Raghavan L.V., Uludag K., Duffin J., Fisher J.A., Mikulis D.J., Sobczyk O. Investigations of hypoxia‐induced deoxyhemoglobin as a contrast agent for cerebral perfusion imaging. Hum. Brain Mapp. 2023;44(3):1019–1029. doi:10.1002/hbm.2613Sayin E.S., Schulman J., Poublanc J., Levine H.T., Raghavan L.V., Uludag K., Duffin J., Fisher J.A., Mikulis D.J., Sobczyk O. Investigations of hypoxia‐induced deoxyhemoglobin as a contrast agent for cerebral perfusion imaging. Hum. Brain Mapp. 2023;44(3):1019–1029. doi:10.1002/hbm.2613Bottomley P.A., Hardy C.J., Argersinger R.E., Allen-Moore G. A review of 1H nuclear magnetic resonance relaxation in pathology: are T1 and T2 diagnostic? Med. Phys. 1987;14(1):1–37. doi:10.1118/1.596111Bottomley P.A., Hardy C.J., Argersinger R.E., Allen-Moore G. A review of 1H nuclear magnetic resonance relaxation in pathology: are T1 and T2 diagnostic? Med. Phys. 1987;14(1):1–37. doi:10.1118/1.596111Chavhan G.B., Babyn P.S., Thomas B., Shroff M.M., Haacke E.M. Principles, techniques, and applications of T2*-based MR imaging and its special applications. Radiographics. 2009;29(5):1433–1449. doi:10.1148/rg.295095034Chavhan G.B., Babyn P.S., Thomas B., Shroff M.M., Haacke E.M. Principles, techniques, and applications of T2*-based MR imaging and its special applications. Radiographics. 2009;29(5):1433–1449. doi:10.1148/rg.295095034Cameron I.L., Ord V.A., Fullerton G.D. Characterization of proton NMR relaxation times in normal and pathological tissues by correlation with other tissue parameters. Magn. Reson. Imaging. 1984;2(2):97–106. doi:10.1016/0730-725X(84)90063-8Cameron I.L., Ord V.A., Fullerton G.D. Characterization of proton NMR relaxation times in normal and pathological tissues by correlation with other tissue parameters. Magn. Reson. Imaging. 1984;2(2):97–106. doi:10.1016/0730-725X(84)90063-8Vasylechko S., Malamateniou C., Nunes R.G., Fox M., Allsop J., Rutherford M., Rueckert D., Hajnal J.V. T2* relaxometry of fetal brain at 1.5 Tesla using a motion tolerant method. Magn. Reson. Med. 2015;73(5):1795–1802. doi: 10.1002/mrm.25299Vasylechko S., Malamateniou C., Nunes R.G., Fox M., Allsop J., Rutherford M., Rueckert D., Hajnal J.V. T2* relaxometry of fetal brain at 1.5 Tesla using a motion tolerant method. Magn. Reson. Med. 2015;73(5):1795–1802. doi: 10.1002/mrm.25299Blazejewska A.I., Seshamani S., McKown S.K., Caucutt J.S., Dighe M., Gatenby C., Studholme C. 3D in utero quantification of T2* relaxation times in human fetal brain tissues for age optimized structural and functional MRI. Magn. Reson. Med. 2017;78(3):909–916. doi: 10.1002/mrm.26471Blazejewska A.I., Seshamani S., McKown S.K., Caucutt J.S., Dighe M., Gatenby C., Studholme C. 3D in utero quantification of T2* relaxation times in human fetal brain tissues for age optimized structural and functional MRI. Magn. Reson. Med. 2017;78(3):909–916. doi: 10.1002/mrm.26471Baadsgaard K., Hansen D.N., Peters D.A., Frøkjær J.B., Sinding M., Sørensen A. T2* weighted fetal MRI and the correlation with placental dysfunction. Placenta. 2023;131:90–97. doi: 10.1016/j.placenta.2022.12.002Baadsgaard K., Hansen D.N., Peters D.A., Frøkjær J.B., Sinding M., Sørensen A. T2* weighted fetal MRI and the correlation with placental dysfunction. Placenta. 2023;131:90–97. doi: 10.1016/j.placenta.2022.12.002Lauridsen M.H., Uldbjerg N., Henriksen T.B., Petersen O.B., Stausbøl-Grøn B., Matthiesen N.B., Peters D.A., Ringgaard S., Hjortdal V.E. Cerebral oxygenation measurements by magnetic resonance imaging in fetuses with and without heart defects. Circ. Cardiovasc. Imaging. 2017;10(11):e006459. doi:10.1161/CIRCIMAGING.117.006459Lauridsen M.H., Uldbjerg N., Henriksen T.B., Petersen O.B., Stausbøl-Grøn B., Matthiesen N.B., Peters D.A., Ringgaard S., Hjortdal V.E. Cerebral oxygenation measurements by magnetic resonance imaging in fetuses with and without heart defects. Circ. Cardiovasc. Imaging. 2017;10(11):e006459. doi:10.1161/CIRCIMAGING.117.006459Hernando D., Vigen K.K., Shimakawa A., Reeder S.B. R*2 mapping in the presence of macroscopic B0 field variations. Magn. Reson. Med. 2012;68(3):830–840. doi: 10.1002/mrm.23306Hernando D., Vigen K.K., Shimakawa A., Reeder S.B. R*2 mapping in the presence of macroscopic B0 field variations. Magn. Reson. Med. 2012;68(3):830–840. doi: 10.1002/mrm.23306Davis L., Thornburg K.L., Giraud G.D. The effects of anaemia as a programming agent in the fetal heart. J. Physiol. 2005;565(Pt. 1):35–41. doi:10.1113/jphysiol.2004.082388Davis L., Thornburg K.L., Giraud G.D. The effects of anaemia as a programming agent in the fetal heart. J. Physiol. 2005;565(Pt. 1):35–41. doi:10.1113/jphysiol.2004.082388Lajous H., Roy C.W., Hilbert T., de Dumast P., Tourbier S., Alemán-Gómez Y., Yerly J., Yu T., Kebiri H., Payette K., Ledoux J.B., Meuli R., Hagmann P., Jakab A., Dunet V., Koob M., Kober T., Stuber M., Bach Cuadra M. A Fetal Brain magnetic resonance Acquisition Numerical phantom (FaBiAN). Sci. Rep. 2022;12(1):8682. doi: 10.1038/s41598-022-10335-4Lajous H., Roy C.W., Hilbert T., de Dumast P., Tourbier S., Alemán-Gómez Y., Yerly J., Yu T., Kebiri H., Payette K., Ledoux J.B., Meuli R., Hagmann P., Jakab A., Dunet V., Koob M., Kober T., Stuber M., Bach Cuadra M. A Fetal Brain magnetic resonance Acquisition Numerical phantom (FaBiAN). Sci. Rep. 2022;12(1):8682. doi: 10.1038/s41598-022-10335-4Cromb D., Steinweg J., Aviles Verdera J., van Poppel M.P.M., Bonthrone A.F., Lloyd D.F.A., Pushparajah K., Simpson J., Razavi R., Rutherford M., Counsell S.J., Hutter J. T2*-relaxometry MRI to assess third trimester placental and fetal brain oxygenation and placental characteristics in healthy fetuses and fetuses with congenital heart disease. J. Magn. Reson. Imaging. 2025;61(3):1246–1255. doi:10.1002/jmri.29498.Cromb D., Steinweg J., Aviles Verdera J., van Poppel M.P.M., Bonthrone A.F., Lloyd D.F.A., Pushparajah K., Simpson J., Razavi R., Rutherford M., Counsell S.J., Hutter J. T2*-relaxometry MRI to assess third trimester placental and fetal brain oxygenation and placental characteristics in healthy fetuses and fetuses with congenital heart disease. J. Magn. Reson. Imaging. 2025;61(3):1246–1255. doi:10.1002/jmri.29498.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.