sibmedСибирский научный медицинский журналСибирский научный медицинский журнал2410-25122410-2520ИЦиГ СО РАН10.18699/SSMJ20240107sibmed-1390Research ArticleСтатьиРемоделирование экстракраниальных вен и венозноартериальный дисбаланс при наружном стенозе и гипоплазии внутренних яремных венRemodeling of extracranial veins and venous-arterial imbalance in extrinsic stenosis and hypoplasia of the internal jugular veinshttps://orcid.org/0000-0002-1827-606XСеменовС. Е.SemenovS. E.

Семенов Станислав Евгеньевич, д.м.н. 

650002, г. Кемерово, Сосновый б-р, 6

Stanislav E. Semenov, doctor of medical sciences 

650002, Kemerovo, Sosnoviy blvd., 6

dr_semenov_s@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8752-0591БондарчукД. В.BondarchukD. V.

Бондарчук Дмитрий Владимирович 

127051, г. Москва, ул. Петровка, 24, стр. 1 

Dmitriy V. Bondarchuk 

12705, Moscow, Petrovka st., 124/1

https://orcid.org/0000-0001-7943-9937МалковИ. Н.MalkovI. N.

Малков Иван Николаевич 

650002, г. Кемерово, Сосновый б-р, 6

Ivan N. Malkov 

650002, Kemerovo, Sosnoviy blvd., 6

https://orcid.org/0000-0002-0485-4586ШатохинаМ. Г.ShatokhinaM. G.

Шатохина Мария Геннадьевна, к.м.н.

197341, г. Санкт-Петербург, ул. Аккуратова, 2

Maria G. Shatokhina, candidate of medical sciences 

197341, St. Petersburg, Akkuratova st., 2

НИИ комплексных проблем сердечно-сосудистых заболеванийРоссияResearch Institute for Complex Issues of Cardiovascular DiseasesRussian FederationНаучно-практический клинический центр диагностики и телемедицинских технологий Департамента здравоохранения г. МосквыРоссияResearch and Practical Clinical Center for Diagnostics and Telemedicine Technologies of the Moscow Health Care DepartmentRussian FederationНациональный медицинский исследовательский центр им. В.А. Алмазова Минздрава РоссииРоссияAlmazov National Medical Research Centre of Minzdrav of RussiaRussian Federation2024060320244416175Copyright © Семенов С.Е., Бондарчук Д.В., Малков И.Н., Шатохина М.Г., 20242024Семенов С.Е., Бондарчук Д.В., Малков И.Н., Шатохина М.Г.Semenov S.E., Bondarchuk D.V., Malkov I.N., Shatokhina M.G.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://sibmed.elpub.ru/jour/article/view/1390

Цель исследования – сравнение параметров гемодинамики и последовательности ремоделирования яремных и внеяремных путей оттока мозговой венозной крови при наружном стенозе и гипоплазии внутренней яремной вены (ВЯВ). Материал и методы. Сравнены группы с наружной компрессией и стенозом ВЯВ (n = 50), с гипоплазией ВЯВ (n = 27), после перевязки/резекции ВЯВ (n = 6) в качестве модели окклюзии ВЯВ с клиникой минимальной церебральной венозной недостаточности и венозной энцефалопатии, контрольная группа (n = 31). Всем выполнены неврологический осмотр, ультразвуковое исследование ВЯВ (J2 и на уровне стеноза), общей сонной и позвоночной артерий (V2), а также магнитно-резонансная (МР) венография вен шеи 2DToF или 3DToF. Определяли степень стеноза ВЯВ, площадь поперечного сечения и усредненную скорость кровотока, расчетный показатель венозно-артериального баланса (ВАБ) по модифицированной формуле. Результаты и их обсуждение. В группе наружной компрессии ВЯВ стеноз в среднем составил 64,52 %. Площадь ВЯВ в месте стеноза была в 6 раз, а в стандартном месте (J2) – в 3 раза меньше, чем площадь противоположной ВЯВ. Гипоплазированная ВЯВ на всем протяжении (от J1 до J3) имела одинаковую площадь (0,21 ± 0,12 см2 ), контуры ровные, без локальных расширений или сужений. Для стеноза характерна очень низкая скорость кровотока (10,2 ± 11,67 см/с) в отличие от нормальной скорости в гипоплазированной вене и в контрольной группе. Скорость кровотока в контралатеральной ВЯВ при наружном стенозе не отличается от нормальной, но при гипоплазии повышена (34,62 ± 12,23 см/с). При МР-венографии возможны обнаружение стенозирующего фактора, симптомов дефекта наполнения, снижения или потери сигнала кровотока, оценка общей картины ремоделирования венозной сети шеи. Уменьшение площади ВЯВ на стороне поражения/аномалии соответствует отрицательному, а расширение противоположной ВЯВ – положительному ремоделированию. При сохранении обструкции расширяется гомолатеральная, затем контралатеральная наружная яремная вена, позвоночные вены и сплетения, спинномозговые эпидуральные вены, передние яремные и задние шейные вены. Величина ВАБ на стороне аномалии/патологии при гипоплазии не отличалась от значения при стенозе (9 %), но была несколько меньше, чем на противоположной ВЯВ (соответственно 53,39 ± 13,40 и 67,24 ± 18,02 %, p < 0,06) и существенно меньше по сравнению с контролем (24,16 ± 8,06 % слева и 33,15 ± 8,27 % справа, p < 0,0001), что делает этот показатель хорошим дополнительным критерием ненормальности оттока по ВЯВ одной стороны.

The aim of the study was to compare hemodynamic parameters, the sequence of remodeling of the jugular and extrajugular outflow tracts of cerebral venous circulation in extrinsic stenosis and hypoplasia of the internal jugular vein (IJV). Material and methods. Groups with external compression and IJV stenosis (n = 50), with IJV hypoplasia (n = 27), and after IJV ligation/resection (n = 6) as a model of IJV occlusion with a minimal cerebral venous insufficiency and venous encephalopathy and control group (n = 31) were compared. All patients underwent a neurological examination, ultrasound duplex scanning of the IJV (J2 and at the level of stenosis), common carotid and vertebral artery (V2), 2DToF or 3DToF magnetic resonance venography of the neck veins. The degree of stenosis of the IJV, the crosssectional area and the time average blood flow velocity, the calculated indicator of the venous-arterial balance (VAB) were determined according to the modified formula. Results and discussion. In the group of external compression of the IJV, stenosis averaged 64.52 %. The area of the IJV at the site of stenosis was 6 times, and at the standard place (J2) – 3 times less than the area of the opposite IJV. The hypoplastic IJV throughout its entire length (from J1 to J3) had the same area (0.21 ± 0.12 cm2 ), smooth contours, without local expansions or narrowings. A very low blood flow velocity (10.2 ± 11.67 cm/s) is characteristic for stenosis, in contrast to the normal velocity in the hypoplastic vein and in the control group. The blood flow velocity in the contralateral IJV with external stenosis does not differ from normal, but it is increased with hypoplasia (34.62 ± 12.23 cm/s). With MR venography, it is possible to detect a stenosing factor, symptoms of a filling defect, a decrease or loss of a blood flow signal, and an assessment of the overall picture of remodeling of the venous network of the neck. A decrease in the IJV area on the side of the lesion/anomaly corresponds to negative remodeling, while an expansion of the opposite IJV corresponds to positive remodeling. If the obstruction persists, the homolateral, then the contralateral external jugular vein expands, then the vertebral veins and plexuses, spinal epidural veins, anterior jugular and posterior cervical veins expand too. The magnitude of the IJV on the side of the anomaly/pathology with hypoplasia did not differ from the value with stenosis (9 %), but was slightly less than on the opposite IJV (53.39 ± 13.40 and 67.24 ± 18.02 %, respectively, p < 0.06) and significantly less compared to the control (24.16 ± 8.06 % on the left and 33.15 ± 8.27 % on the right, p < 0.0001), which makes this indicator a good additional criterion for outflow abnormality according to the IJV of one side.

венозно-артериальный балансвнутренняя яремная венанаружный стенозгипоплазияультразвуковое исследованиемагнитно-резонансная венографияvenous-arterial balanceinternal jugular veinextrinsic stenosishypoplasiaultrasoundmagnetic resonance venographyИсследование выполнено в рамках фундаментальной темы НИИ комплексных проблем сердечно-сосудистых заболеваний «Разработка инновационных моделей управления риском развития болезней системы кровообращения с учетом коморбидности на основе изучения фундаментальных, клинических, эпидемиологических механизмов и организационных технологий медицинской помощи в условиях промышленного региона Сибири» (научный руководитель – академик РАН О.Л. Барбараш).The study was carried out within the framework of the fundamental theme of the Research Institute of Complex Problems of Cardiovascular Diseases «Development of innovative models for managing the risk of developing diseases of the circulatory system, taking into account comorbidity based on the study of fundamental, clinical, epidemiological mechanisms and organizational technologies of medical care in the industrial region of Siberia» (scientific supervisor – academician RAS O.L. Barbarash).ReferencesBateman A.R., Bateman G.A., Barber T. The relationship between cerebral blood flow and venous sinus pressure: can hyperemia induce idiopathic intracranial hypertension? Fluids Barriers CNS. 2021;18(1):5. doi: 10.1186/s12987-021-00239-2Bateman A.R., Bateman G.A., Barber T. The relationship between cerebral blood flow and venous sinus pressure: can hyperemia induce idiopathic intracranial hypertension? Fluids Barriers CNS. 2021;18(1):5. doi: 10.1186/s12987-021-00239-2Молдавская И.В. Радиологические критерии стенозирования брахиоцефальных вен и клиническая выраженность церебрального венозного застоя: автореф. дис. … канд. мед. наук. Томск, 2013.Moldavskaya I.V. Radiological criteria for stenosis of the brachiocephalic veins and clinical severity of cerebral venous stasis: Abstract of thesis … cand. med. sci. Tomsk, 2013. [In Russian].Dollinger P., Böhm J., Arányi Z. Combined nerve and vascular ultrasound in thoracic outlet syndrome: A sensitive method in identifying the site of neurovascular compression Combined nerve and vascular ultrasound in thoracic outlet syndrome: A sensitive method in identifying the site of neurovascular compression. PLoS One. 2022;17(5):e0268842. doi: 10.1371/journal.pone.0268842Dollinger P., Böhm J., Arányi Z. Combined nerve and vascular ultrasound in thoracic outlet syndrome: A sensitive method in identifying the site of neurovascular compression Combined nerve and vascular ultrasound in thoracic outlet syndrome: A sensitive method in identifying the site of neurovascular compression. PLoS One. 2022;17(5):e0268842. doi: 10.1371/journal.pone.0268842Kefayati S., Amans M., Faraji F., Ballweber M., Kao E., Ahn S., Meisel K., Halbach V., Saloner D. The manifestation of vortical and secondary flow in the cerebral venous outflow tract: An in vivo MR velocimetry study. J. Biomech. 2017;50:180–187. doi: 10.1016/j.jbiomech.2016.11.041Kefayati S., Amans M., Faraji F., Ballweber M., Kao E., Ahn S., Meisel K., Halbach V., Saloner D. The manifestation of vortical and secondary flow in the cerebral venous outflow tract: An in vivo MR velocimetry study. J. Biomech. 2017;50:180–187. doi: 10.1016/j.jbiomech.2016.11.041Семенов С.Е., Шатохина М.Г., Бондарчук Д.В., Молдавская И.В. К проблеме диагностики начальных проявлений недостаточности венозного церебрального кровообращения. Клин. физиол. кровообращ. 2022;19(3):266–279. doi: 10.24022/1814-6910-2022-1Semenov S.E., Shatokhina M.G., Bondarchuk D.V., Moldavskaya I.V. On the problem of diagnosing the initial manifestations of insufficiency of venous cerebral circulation. Klinicheskaya fiziologiya krovoobrashcheniya = Clinical Physiology of Circulation. 2022;19(3):266–279. [In Russian]. doi: 10.24022/1814-6910-2022-1Семенов С.Е. Неинвазивная лучевая диагностика обструктивных нарушений церебрального венозного кровообращения: автореф. дис. … докт. мед. наук. Томск, 2003.Semenov S.E. Noninvasive radiodiagnosis of obstructive disorders of cerebral venous circulation: Abstract of thesis … doct. med. sci. Tomsk, 2003. [In Russian].Giani L., Corno S., Laganà M.M., Baglio F., Lovati C. Cerebral venous outflow in migraine. Neurol. Sci. 2019;40(Suppl 1):181–182. doi: 10.1007/s10072-019-03804-8Giani L., Corno S., Laganà M.M., Baglio F., Lovati C. Cerebral venous outflow in migraine. Neurol. Sci. 2019;40(Suppl 1):181–182. doi: 10.1007/s10072-019-03804-8Ding J.Y., Zhou D., Pan L.Q., Ya J.Y., Liu C., Yan F., Fan C.Q., Ding Y.C., Ji X.M., Meng R. Cervical spondylotic internal jugular venous compression syndrome. CNS Neurosci. Ther. 2020;26(1):47–54. doi: 10.1111/cns.13148Ding J.Y., Zhou D., Pan L.Q., Ya J.Y., Liu C., Yan F., Fan C.Q., Ding Y.C., Ji X.M., Meng R. Cervical spondylotic internal jugular venous compression syndrome. CNS Neurosci. Ther. 2020;26(1):47–54. doi: 10.1111/cns.13148de Sio S., Mandolesi S., Niglio T., D’Alessandro A., D’Alessandro A., Vitarelli A., Ricci S. Risk of jugular compression blocks in workers exposed to prolonged upright posture. Ann. Ig. 2016;28(3):227–232. doi: 10.7416/ai.2016.2101de Sio S., Mandolesi S., Niglio T., D’Alessandro A., D’Alessandro A., Vitarelli A., Ricci S. Risk of jugular compression blocks in workers exposed to prolonged upright posture. Ann. Ig. 2016;28(3):227–232. doi: 10.7416/ai.2016.2101Thibault P., Lewis W., Niblett S. Objective duplex ultrasound evaluation of the extracranial circulation in multiple sclerosis patients undergoing venoplasty of internal jugular vein stenoses: a pilot study. Phlebology. 2015;30(2):98–104. doi: 10.1177/0268355513515473Thibault P., Lewis W., Niblett S. Objective duplex ultrasound evaluation of the extracranial circulation in multiple sclerosis patients undergoing venoplasty of internal jugular vein stenoses: a pilot study. Phlebology. 2015;30(2):98–104. doi: 10.1177/0268355513515473Шумилина М.В. Ультразвуковые исследования при головных болях у пациентов с сердечнососудистой патологией: учеб.-методич. руководство. М.: НМИЦССХ им. А.Н. Бакулева, 2022. 78 с.Shumilina M.V. Ultrasound examinations for headaches in patients with cardiovascular pathology. Educational and methodological manual. Moscow, 2022. 78 p. [In Russian].Шумилина М.В. Нарушения венозного церебрального кровообращения у больных с сердечно-сосудистой патологией: автореф. дис. … докт. мед. наук. М., 2002.Shumilina M.V. Disturbances of cerebral venous circulation in patients with cardiovascular pathology: Abstract of thesis…doct. med. sci. Moscow, 2002. [In Russian].Семенов С.Е., Юркевич Е.А., Молдавская И.В., Шатохина М.Г., Семенов А.С. Диагностика венозного ишемического инсульта. Часть II (алгоритмы и семиотика лучевой диагностики. Ограничения использования в клинической практике). Обзор. Комплекс. пробл. серд.-сосуд. заболев. 2019;8(3):104–115. doi: 10.17802/2306-1278-2019-8-3-104-115Semenov S.E., Yurkevich E.A., Moldavskaya I.V., Shatokhina M.G., Semenov A.S. Diagnosis of venous ischemic stroke. Part II (algorithms and semiology of diagnostic radiology. Limitations in clinical practice). A review. Kompleksnyye problemy serdechno-sosudistykh zabolevaniy = Complex Issues of Cardiovascular Diseases. 2019;8(3):104–115. [In Russian]. doi: 10.17802/2306-1278-2019-8-3-104-115Han K., Chao A.C., Chang F.C., Chung C.P., Hsu H.Y., Sheng W.Y., Wu J., Hu H.H. Obstruction of venous drainage linked to transient global amnesia. PLoS One. 2015;10(7):e0132893. doi: 10.1371/journal.pone.0132893Han K., Chao A.C., Chang F.C., Chung C.P., Hsu H.Y., Sheng W.Y., Wu J., Hu H.H. Obstruction of venous drainage linked to transient global amnesia. PLoS One. 2015;10(7):e0132893. doi: 10.1371/journal.pone.0132893İlhan Z., Açıkgözoğlu S., Demir O. Associations between doppler internal jugular vein blood flow and transverse sinus stasis detected by magnetic resonance imaging. J. Ultrasound Med. 2021;40(8):1591–1601. doi: 10.1002/jum.15541İlhan Z., Açıkgözoğlu S., Demir O. Associations between doppler internal jugular vein blood flow and transverse sinus stasis detected by magnetic resonance imaging. J. Ultrasound Med. 2021;40(8):1591–1601. doi: 10.1002/jum.15541Smolock E., Berk B.C. Vascular smooth muscle cell remodeling in atherosclerosis and restenosis. Muscle. 2012;2:1301–1109. doi: 10.1016/B978-0-12-381510-1.00098Smolock E., Berk B.C. Vascular smooth muscle cell remodeling in atherosclerosis and restenosis. Muscle. 2012;2:1301–1109. doi: 10.1016/B978-0-12-381510-1.00098Bateman G.A., Subramanian G.M., Yap S.L., Bateman A.R. The incidence of obesity, venous sinus stenosis and cerebral hyperaemia in children referred for MRI to rule out idiopathic intracranial hypertension at a tertiary referral hospital: a 10 year review. Fluids Barriers CNS. 2020;17(1):59. doi: 10.1186/s12987-020-00221-4Bateman G.A., Subramanian G.M., Yap S.L., Bateman A.R. The incidence of obesity, venous sinus stenosis and cerebral hyperaemia in children referred for MRI to rule out idiopathic intracranial hypertension at a tertiary referral hospital: a 10 year review. Fluids Barriers CNS. 2020;17(1):59. doi: 10.1186/s12987-020-00221-4Nicholson P., Kedra A., Shotar E., Bonnin S., Boch A.L., Shor N., Clarençon F., Touitou V., Lenck S. Idiopathic intracranial hypertension: glymphedema of the brain. J. Neuroophthalmol. 2021;41(1):93–97. doi: 10.1097/WNO.0000000000001000Nicholson P., Kedra A., Shotar E., Bonnin S., Boch A.L., Shor N., Clarençon F., Touitou V., Lenck S. Idiopathic intracranial hypertension: glymphedema of the brain. J. Neuroophthalmol. 2021;41(1):93–97. doi: 10.1097/WNO.0000000000001000Zhou D., Ding J.Y., Ya J.Y., Pan L.Q., Yan F., Yang Q., Ding Y.C., Ji X.M., Meng R. Understanding jugular venous outflow disturbance. CNS Neurosci. Ther. 2018;24(6):473–482. doi: 10.1111/cns.12859Zhou D., Ding J.Y., Ya J.Y., Pan L.Q., Yan F., Yang Q., Ding Y.C., Ji X.M., Meng R. Understanding jugular venous outflow disturbance. CNS Neurosci. Ther. 2018;24(6):473–482. doi: 10.1111/cns.12859Семенов С.Е., Бондарчук Д.В., Малков И.Н., Шатохина М.Г. Ультразвуковая и магнитно-резонансная семиотика компрессий и гипоплазии внутренних яремных вен. Комплекс. пробл. серд.-сосуд. заболев. 2023;12(1):72–83. doi: 10.17802/2306-1278-2023-12-1-72-83Semenov S.E., Bondarchuk D.V., Malkov I.N., Shatokhina M.G. Ultrasound and magnetic resonance of extrinsic stenosis and hypoplasia of internal jugular veins. Kompleksnyye problemy serdechno-sosudistykh zabolevaniy = Complex Issues of Cardiovascular Diseases.2023;12(1):72–83. [In Russian]. doi: 10.17802/2306-1278-2023-12-1-72-83Chao A.C., Han K., Chang F.C., Hsu H.Y., Chung C.P., Sheng W.Y., Chan L., Wu J., Hu H.H. Ultrasound diagnosis of transverse sinus hypoplasia using flow profiles of the internal jugular vein. PLoS One. 2017:12(7):e0181119. doi: 10.1371/journal.pone.0181119Chao A.C., Han K., Chang F.C., Hsu H.Y., Chung C.P., Sheng W.Y., Chan L., Wu J., Hu H.H. Ultrasound diagnosis of transverse sinus hypoplasia using flow profiles of the internal jugular vein. PLoS One. 2017:12(7):e0181119. doi: 10.1371/journal.pone.0181119de Vis J.B., Lu H., Ravi H., Hendrikse J., Liu P. Spatial distribution of flow and oxygenation in the cerebral venous drainage system. J. Magn. Reson. Imaging. 2018;47(4):1091–1098. doi: 10.1002/jmri.25833de Vis J.B., Lu H., Ravi H., Hendrikse J., Liu P. Spatial distribution of flow and oxygenation in the cerebral venous drainage system. J. Magn. Reson. Imaging. 2018;47(4):1091–1098. doi: 10.1002/jmri.25833Paoletti M., Germani G., de Icco R., Asteggiano C., Zamboni P., Bastianello S. Intra- and extracranial MR venography: technical notes, clinical application, and imaging development. Behav. Neurol. 2016;2016:2694504. doi: 10.1155/2016/2694504Paoletti M., Germani G., de Icco R., Asteggiano C., Zamboni P., Bastianello S. Intra- and extracranial MR venography: technical notes, clinical application, and imaging development. Behav. Neurol. 2016;2016:2694504. doi: 10.1155/2016/2694504Ahn S.S., Miller T.J., Chen S.W., Chen J.F. Internal jugular vein stenosis is common in patients presenting with neurogenic thoracic outlet syndrome. Ann. Vasc. Surg. 2014;28(4):946–950. doi: 10.1016/j.avsg.2013.12.009Ahn S.S., Miller T.J., Chen S.W., Chen J.F. Internal jugular vein stenosis is common in patients presenting with neurogenic thoracic outlet syndrome. Ann. Vasc. Surg. 2014;28(4):946–950. doi: 10.1016/j.avsg.2013.12.009Doepp F., Schreiber S.J., von Münster T., Rademacher J., Klingebiel R., Valdueza J.M. How does the blood leave the brain? A systematic ultrasound analysis of cerebral venous drainage patterns. Neuroradiology. 2004;46(7):565–570. doi: 10.1007/s00234-004-1213-3Doepp F., Schreiber S.J., von Münster T., Rademacher J., Klingebiel R., Valdueza J.M. How does the blood leave the brain? A systematic ultrasound analysis of cerebral venous drainage patterns. Neuroradiology. 2004;46(7):565–570. doi: 10.1007/s00234-004-1213-3Andeweg J. The anatomy of collateral venous flow from the brain and its value in aetiological interpretation of intracranial pathology. Neuroradiology. 1996;38(7):621–628. doi: 10.1007/s002340050321Andeweg J. The anatomy of collateral venous flow from the brain and its value in aetiological interpretation of intracranial pathology. Neuroradiology. 1996;38(7):621–628. doi: 10.1007/s002340050321Kosugi K., Yamada Y., Yamada M., Yokoyama Y., Fujiwara H., Yoshida K., Yoshida K., Toda M., Jinzaki M. Posture-induced changes in the vessels of the head and neck: evaluation using conventional supine CT and upright CT. Sci. Rep. 2020;10(1):16623. doi: 10.1038/s41598-020-73658-0Kosugi K., Yamada Y., Yamada M., Yokoyama Y., Fujiwara H., Yoshida K., Yoshida K., Toda M., Jinzaki M. Posture-induced changes in the vessels of the head and neck: evaluation using conventional supine CT and upright CT. Sci. Rep. 2020;10(1):16623. doi: 10.1038/s41598-020-73658-0Шумилина М.В., Колесник Д.И. Влияние ортостатической пробы (или вертикализации) на кровоток по внутренним яремным и позвоночным венам. Комплекс. пробл. серд.-сосуд. заболев. 2023;12(1):39–48. doi: 10.17802/2306-1278-2023-12-1-39-48Shumilina M.V., Kolesnik D.I. The influence of orthostatic test (or verticalization) on the blood flow through the internal jugular and vertebral veins. Kompleksnyye problemy serdechno-sosudistykh zabolevaniy = Complex Issues of Cardiovascular Diseases. 2023;12(1):39–-48. [In Russian]. doi: 10.17802/2306-1278-2023-12-1-39-48Valdueza J.M., Münster T., Hoffman O., Schreiber S., Einhäupl K. Postural dependency of the cerebral venous outflow. Lancet. 2000;355(9199):200–201. doi: 10.1016/s0140-6736(99)04804-7Valdueza J.M., Münster T., Hoffman O., Schreiber S., Einhäupl K. Postural dependency of the cerebral venous outflow. Lancet. 2000;355(9199):200–201. doi: 10.1016/s0140-6736(99)04804-7Беков Д.Б. Атлас венозной системы головного мозга человека. М.: Медицина, 1965. 359 с.Bekov D.B. Atlas of the human cerebral venous system. Moscow: Meditsina, 1965. 359 p. [In Russian].Semenov S., Yurkevich E., Semenov A. Determination of indicator model of cerebral venous thrombosis by using brachiocephalic vessels ultrasound index of arteriovenous ratio and headache visual analogue scale. Recent Developments in Medicine and Medical Research. 2021;15:18–28. doi: 10.9734/bpi/rdmmr/v15/15014DSemenov S., Yurkevich E., Semenov A. Determination of indicator model of cerebral venous thrombosis by using brachiocephalic vessels ultrasound index of arteriovenous ratio and headache visual analogue scale. Recent Developments in Medicine and Medical Research. 2021;15:18–28. doi: 10.9734/bpi/rdmmr/v15/15014DMohammadyari P., Gadda G., Taibi A. Modelling physiology of haemodynamic adaptation in shortterm microgravity exposure and orthostatic stress on Earth. Sci.. Rep. 2021;11(1):4672. doi: 10.1038/s41598-021-84197-7Mohammadyari P., Gadda G., Taibi A. Modelling physiology of haemodynamic adaptation in shortterm microgravity exposure and orthostatic stress on Earth. Sci.. Rep. 2021;11(1):4672. doi: 10.1038/s41598-021-84197-7Бердичевский М.Я. Венозная дисциркуляторная патология головного мозга. M.: Медицина, 1989. 224 c.Berdichevskiy M.Ya. Venous discirculatory pathology of the brain. Moscow: Meditsina, 1989. 224 p. [In Russian].

The authors declare that there are no conflicts of interest present.