sibmedСибирский научный медицинский журналСибирский научный медицинский журнал2410-25122410-2520ИЦиГ СО РАН10.18699/SSMJ20230402sibmed-1153Research ArticleОБЗОРЫREVIEWSСовременные ультразвуковые методы диагностики стеатоза печениModern ultrasonic methods of diagnostics of hepatic steatosishttps://orcid.org/0000-0002-1136-7284КузнецоваА. С.KuznetsovaA. S.

Кузнецова Алла Сергеевна, к.м.н.

454092, г. Челябинск, ул. Воровского, 64

Alla S. Kuznetsova, candidate of medical sciences

454092, Chelyabinsk, Vorovskogo st., 64

kuzja321@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-2569-1699ДолгушинаА. И.DolgushinaA. I.

Долгушина Анастасия Ильинична, д.м.н.

454092, г. Челябинск, ул. Воровского, 64

Anastasia I. Dolgushina, doctor of medical sciences

454092, Chelyabinsk, Vorovskogo st., 64

dolgushinaai@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-1565-4501СмагинаН. В.SmaginaN. V.

Смагина Наталья Викторовна, к.м.н.

454092, г. Челябинск, ул. Воровского, 64

Natalya V. Smagina, candidate of medical sciences

454092, Chelyabinsk, Vorovskogo st., 64

nsmagina@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0002-7954-2990ЛебедевЕ. В.LebedevE. V.

Лебедев Евгений Владимирович, к.м.н.

454092, г. Челябинск, ул. Воровского, 64

Evgeny V. Lebedev, candidate of medical sciences

454092, Chelyabinsk, Vorovskogo st., 64

evgueni.lebedev@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-5902-3803ГенкельВ. В.GenkelV. V.

Генкель Вадим Викторович, к.м.н.

454092, г. Челябинск, ул. Воровского, 64

Vadim V. Genkel, candidate of medical sciences

454092, Chelyabinsk, Vorovskogo st., 64

henkel-07@mail.ruЮжно-Уральский государственный медицинский университет Минздрава РоссииРоссияSouth-Ural State Medical University of Minzdrav of RussiaRussian Federation2023290820234341522Copyright © Кузнецова А.С., Долгушина А.И., Смагина Н.В., Лебедев Е.В., Генкель В.В., 20232023Кузнецова А.С., Долгушина А.И., Смагина Н.В., Лебедев Е.В., Генкель В.В.Kuznetsova A.S., Dolgushina A.I., Smagina N.V., Lebedev E.V., Genkel V.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://sibmed.elpub.ru/jour/article/view/1153

Распространенность неалкогольной жировой болезни печени по разным оценкам затрагивает четверть населения мира. Значимый интерес к данной патологии обусловлен высокой частотой развития неблагоприятных печеночных (стеатогепатит, фиброз и цирроз печени) и внепеченочных (ассоциация с сердечно-сосудистыми заболеваниями) исходов. Одно из ключевых направлений – своевременная диагностика стеатоза печени. Эталонные методы диагностики, которые включают в себя биопсию печени и магнитно-резонансную томографию с оценкой доли жира в печени, взвешенной по протонной плотности, имеют объективные практические и финансовые ограничения для их рутинного использования в обнаружении и количественной оценке жирового гепатоза. Поэтому одно из современных направлений гепатологии – разработка недорогих, широко применимых и надежных неинвазивных диагностических инструментов. Целью настоящего обзора является сравнительный анализ различных ультразвуковых методов диагностики стеатоза печени: качественных, полуколичественных и количественных (оценка гепаторенального индекса, контролируемого параметра затухания). В представленной публикации рассматриваются доступные в настоящее время методы выявления и оценки тяжести стеатоза печени, основанные на ультразвуковом исследовании, включая их классификацию, методологию и сравнение диагностической эффективности с анализом внутри- и межоператорской воспроизводимости, чувствительности и специфичности.

The prevalence of non-alcoholic fatty liver disease, according to various estimates, affects a quarter of the world population. Significant interest in this pathology is due to the high frequency of adverse liver (steatohepatitis, liver fibrosis and cirrhosis) and extrahepatic (association with cardiovascular disease) outcomes. One of the key areas is the timely diagnosis of liver steatosis. Reference diagnostic methods, which include liver biopsy and magnetic resonance imaging with assessment of liver fat proportion weighted by proton density, have objective practical and financial limitations for their routine use in detection and quantitative assessment of liver steatosis. Therefore, one of the current trends in hepatology is the development of inexpensive, widely applicable, and reliable noninvasive diagnostic tools. The aim of the present review is a comparative analysis of various ultrasound methods of liver steatosis diagnostics: qualitative, semi-quantitative and quantitative (estimation of hepatorenal index, controlled attenuation parameter). The presented publication reviews the currently available methods of detection and assessment of severity of liver steatosis based on ultrasound examination, including their classification, methodology and comparison of diagnostic efficiency with analysis of intra- and inter-operator reproducibility, sensitivity and specificity.

стеатоз печениультразвуковые методыгепаторенальный индексliver steatosisultrasound methodshepatorenal indexReferencesМаевская М.В., Котовская Ю.В., Ивашкин В.Т., Ткачева О.Н., Трошина Е.А., Шестакова М.В., Бредер В.В., Гейвандова Н.И., Дощицин В.Л., Дудинская Е.Н., … Шамхалова М.Ш. Национальный консенсус для врачей по ведению взрослых пациентов с неалкогольной жировой болезнью печени и ее основными коморбидными состояниями. Терапевт. арх. 2022;94(2):216–253. doi: 10.26442/00403660.2022.02.201363Maevskaya M.V., Kotovskaya Yu.V., Ivashkin V.T., Tkacheva O.N., Troshina E.A., Shestakova M.V., Breder V.V., Geivandova N.I., Doshitsin V.L., Dudinskaya E.N., … Shamkhalova M.Sh. The national consensus statement on the management of adult patients with non-alcoholic fatty liver disease and main comorbidities. Terapevticheskiy arkhiv = Therapeutic Archive. 2022; 94(2):216–253. [In Russian]. doi: 10.26442/00403660.2022.02.201363Ивашкин В.Т., Маевская М.В., Павлов Ч.С., Тихонов И.Н., Широкова Е.Н., Буеверов А.О., Драпкина О.М., Шульпекова Ю.О., Цуканов В.В., Маммаев С.Н., Маев И.В., Пальгова Л.К. Клинические рекомендации по диагностике и лечению неалкогольной жировой болезни печени Российского общества по изучению печени и Российской гастроэнтерологической ассоциации. Рос. ж. гастроэнтерол., гепатол., колопроктол. 2016; 26(2):24–42 doi: 10.22416/1382-4376-2016-26-2-24-42Ivashkin V.T., Maevskaya M.V., Pavlov Ch.S., Tikhonov I.N., Shirokova E.N., Bueverov A.O., Drapkina O.M., Shulpekova Yu.O., Tsukanov V.V., Mammaev S.N., Maev I.V., Palgova L.K. Diagnostics and treatment of non-alcoholic fatty liver disease: clinical guidelines of the Russian scientific liver society and the Russian gastroenterological association. Rossiyskiy zhurnal gastroenterologii, gepatologii, koloproktologii = Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2016;26(2):24–42. [In Russian]. doi: 10.22416/1382-4376-2016-26-2-24-42Драпкина О.М., Корнеева О.Н. Континуум неалкогольной жировой болезни печени: от стеатоза печени до сердечно-сосудистого риска. Рац. фармакотерапия в кардиол. 2016;12(4):424–429. doi: 10.20996/1819-6446-2016-12-4-424-429Drapkina O.M., Korneeva O.N. Continuum of non-alcoholic fatty liver disease: from hepatic steatosis to cardiovascular risk. Ratsional’naya farmakoterapiya v kardiologii = Rational Pharmacotherapy in Cardiology. 2016;12(4):424–429. [In Russian]. doi: 10.20996/1819-6446-2016-12-4-424-429Kleiner D.E., Brunt E.M., van Natta M., Behling C., Contos M.J., Cummings O.W., Ferrell L.D., Liu Y.C., Torbenson M.S., Unalp-Arida A., … Nonalcoholic Steatohepatitis Clinical Research Network. Design and validation of a histological scoring system for nonalcoholic fatty liver disease. Hepatology. 2005;41(6):1313–1321. doi: 10.1002/hep.20701Kleiner D.E., Brunt E.M., van Natta M., Behling C., Contos M.J., Cummings O.W., Ferrell L.D., Liu Y.C., Torbenson M.S., Unalp-Arida A., … Nonalcoholic Steatohepatitis Clinical Research Network. Design and validation of a histological scoring system for nonalcoholic fatty liver disease. Hepatology. 2005;41(6):1313–1321. doi: 10.1002/hep.20701Bedossa P., FLIP Pathology Consortium. Utility and appropriateness of the fatty liver inhibition of progression (FLIP) algorithm and steatosis, activity, and fibrosis (SAF) score in the evaluation of biopsies of nonalcoholic fatty liver disease. Hepatology. 2014;60(2):565–575. doi: 10.1002/hep.27173Bedossa P., FLIP Pathology Consortium. Utility and appropriateness of the fatty liver inhibition of progression (FLIP) algorithm and steatosis, activity, and fibrosis (SAF) score in the evaluation of biopsies of nonalcoholic fatty liver disease. Hepatology. 2014;60(2):565–575. doi: 10.1002/hep.27173Венидиктова Д.Ю., Борсуков А.В., Алипенкова А.В., Еремкина А.В., Тагиль А.О., Трушова В.А. Методика ультразвуковой стеатометрии при неалкогольной жировой болезни печени: пилотные результаты. Клин. практ. 2019;10(1):23–29. doi: 10.17816/clinpract10123-29Venidiktova D.Yu., Borsukov A.V., Alipenkova A.V., Eremkina A.V., Tagil A.O., Trushova V.A. Ultrasound steatometry in patients with non-alcoholic fatty liver disease: pilot results. Klinicheskaya praktika = Clinical Practice. 2019;10(1):23–29. [In Russian]. doi: 10.17816/clinpract10123-29Бакулин И.Г., Сандлер Ю.Г., Кейян В.А., Винницкая Е.В., Драпун С.В. Оценка стеатоза печени с помощью неинвазивного метода: миф или реальность? Доктор.Ру. 2015;(12):57–64.Bakulin I.G., Sandler Yu.G., Keyan V.A., Vinnitskaya E.V., Drapun S.V. Noninvasive assessment of hepatic steatosis: myth or reality? Doktor.Ru = Doctor.Ru. 2015;(12):57–64. [In Russian].Pirmoazen A.M., Khurana A., El Kaffas A., Kamaya A. Quantitative ultrasound approaches for diagnosis and monitoring hepatic steatosis in nonalcoholic fatty liver disease. Theranostics. 2020;10(9):4277–4289. doi: 10.7150/thno.40249Pirmoazen A.M., Khurana A., El Kaffas A., Kamaya A. Quantitative ultrasound approaches for diagnosis and monitoring hepatic steatosis in nonalcoholic fatty liver disease. Theranostics. 2020;10(9):4277–4289. doi: 10.7150/thno.40249Hernaez R., Lazo M., Bonekamp S., Kamel I., Brancati F.L., Guallar E., Clark J.M. Diagnostic accuracy and reliability of ultrasonography for the detection of fatty liver: A meta-analysis. Hepatology. 2011;54(3):1082–1090. doi: 10.1002/hep.24452Hernaez R., Lazo M., Bonekamp S., Kamel I., Brancati F.L., Guallar E., Clark J.M. Diagnostic accuracy and reliability of ultrasonography for the detection of fatty liver: A meta-analysis. Hepatology. 2011;54(3):1082–1090. doi: 10.1002/hep.24452Palmentieri B., de Sio I., La Mura V., Masarone M., Vecchione R., Bruno S., Torella R., Persico M. The role of bright liver echo pattern on ultrasound B-mode examination in the diagnosis of liver steatosis. Dig. Liver Dis. 2006;38(7):485–489. doi: 10.1016/j.dld.2006.03.021Palmentieri B., de Sio I., La Mura V., Masarone M., Vecchione R., Bruno S., Torella R., Persico M. The role of bright liver echo pattern on ultrasound B-mode examination in the diagnosis of liver steatosis. Dig. Liver Dis. 2006;38(7):485–489. doi: 10.1016/j.dld.2006.03.021Митьков В.В., Иванишина Т.В., Гогаева И.М., Митькова М.Д., Брюховецкий Ю.А., Заболотская Н.В., Рудько Г.Г. Воспроизводимость эластографии сдвиговой волной при исследовании поверхностно расположенных органов (щитовидная железа). Ультразвук. и функц. диагност. 2015;(6):27–35.Mitkov V.V., Ivanishina T.V., Gogaeva I.M., Mitkova M.D., Bryukhovetsky Yu.A., Zabolotskaya N.V., Rudko G.G. Reproducibility of shear wave elastography in thyroid stiffness assessment. Ul’trazvukovaya i funktsional’naya diagnostika = Ultrasound and Functional Diagnostics. 2015;(6):27–35. [In Russian].Sohail S., Memon M.A., Siddiqui K.J. Inter-observer agreement for detection and grading of hepatic steatosis – an ultrasound based study. PJR. 2018;28(1):30–34.Sohail S., Memon M.A., Siddiqui K.J. Inter-observer agreement for detection and grading of hepatic steatosis – an ultrasound based study. PJR. 2018;28(1):30–34.Cengiz M., Sentürk S., Cetin B., Bayrak A.H., Bilek S.U. Sonographic assessment of fatty liver: intraobserver and interobserver variability. Int. J. Clin. Exp. Med. 2014;7(12):5453–5460.Cengiz M., Sentürk S., Cetin B., Bayrak A.H., Bilek S.U. Sonographic assessment of fatty liver: intraobserver and interobserver variability. Int. J. Clin. Exp. Med. 2014;7(12):5453–5460.Hamaguchi M., Kojima T., Itoh Y., Harano Y., Fujii K., Nakajima T., Kato T., Takeda N., Okuda J., Ida K., Kawahito Y., Yoshikawa T., Okanoue T. The severity of ultrasonographic findings in nonalcoholic fatty liver disease reflects the metabolic syndrome and visceral fat accumulation. Am. J. Gastroenterol. 2007;102(12):2708–2715. doi: 10.1111/j.1572-0241.2007.01526.xHamaguchi M., Kojima T., Itoh Y., Harano Y., Fujii K., Nakajima T., Kato T., Takeda N., Okuda J., Ida K., Kawahito Y., Yoshikawa T., Okanoue T. The severity of ultrasonographic findings in nonalcoholic fatty liver disease reflects the metabolic syndrome and visceral fat accumulation. Am. J. Gastroenterol. 2007;102(12):2708–2715. doi: 10.1111/j.1572-0241.2007.01526.xMarshall R.H., Eissa M., Bluth E.I., Gulotta P.M., Davis N.K. Hepatorenal index as an accurate, simple, and effective tool in screening for steatosis. AJR Am. J. Roentgenol. 2012;199(5):997–1002. doi: 10.2214/AJR.11.6677Marshall R.H., Eissa M., Bluth E.I., Gulotta P.M., Davis N.K. Hepatorenal index as an accurate, simple, and effective tool in screening for steatosis. AJR Am. J. Roentgenol. 2012;199(5):997–1002. doi: 10.2214/AJR.11.6677Tanpowpong N., Panichyawat S. Comparison of sonographic hepatorenal ratio and the degree of hepatic steatosis in magnetic resonance imaging-proton density fat fraction. J. Ultrason. 2020;20(82):e169–e175. doi: 10.15557/JoU.2020.0028Tanpowpong N., Panichyawat S. Comparison of sonographic hepatorenal ratio and the degree of hepatic steatosis in magnetic resonance imaging-proton density fat fraction. J. Ultrason. 2020;20(82):e169–e175. doi: 10.15557/JoU.2020.0028Martín-Rodríguez J.L., Arrebola J.P., Jiménez-Moleón J.J., Olea N., González-Calvin J.L. Sonographic quantification of a hepato-renal index for the assessment of hepatic steatosis in comparison with 3T proton magnetic resonance spectroscopy. Eur. J. Gastroenterol. Hepatol. 2014;26(1):88–94. doi: 10.1097/MEG.0b013e3283650650Martín-Rodríguez J.L., Arrebola J.P., Jiménez-Moleón J.J., Olea N., González-Calvin J.L. Sonographic quantification of a hepato-renal index for the assessment of hepatic steatosis in comparison with 3T proton magnetic resonance spectroscopy. Eur. J. Gastroenterol. Hepatol. 2014;26(1):88–94. doi: 10.1097/MEG.0b013e3283650650Tanpowpong N., Panichyawat S. Comparison of sonographic hepatorenal ratio and the degree of hepatic steatosis in magnetic resonance imaging-proton density fat fraction. J. Ultrason. 2020;20(82):e169–e175. doi: 10.15557/JoU.2020.0028Tanpowpong N., Panichyawat S. Comparison of sonographic hepatorenal ratio and the degree of hepatic steatosis in magnetic resonance imaging-proton density fat fraction. J. Ultrason. 2020;20(82):e169–e175. doi: 10.15557/JoU.2020.0028d’Souza J.C., Sultan L.R., Hunt S.J., Schultz S.M., Brice A.K., Wood A.K.W., Sehgal C.M. B-mode ultrasound for the assessment of hepatic fibrosis: a quantitative multiparametric analysis for a radiomics approach. Sci. Rep. 2019;9(1):8708. doi: 10.1038/s41598-019-45043-zd’Souza J.C., Sultan L.R., Hunt S.J., Schultz S.M., Brice A.K., Wood A.K.W., Sehgal C.M. B-mode ultrasound for the assessment of hepatic fibrosis: a quantitative multiparametric analysis for a radiomics approach. Sci. Rep. 2019;9(1):8708. doi: 10.1038/s41598-019-45043-zStahlschmidt F.L., Tafarel J.R., Menini-Stahlschmidt C.M., Baena C.P. Hepatorenal index for grading liver steatosis with concomitant fibrosis. PLoS One. 2021;16(2):e0246837. doi: 10.1371/journal.pone.0246837Stahlschmidt F.L., Tafarel J.R., Menini-Stahlschmidt C.M., Baena C.P. Hepatorenal index for grading liver steatosis with concomitant fibrosis. PLoS One. 2021;16(2):e0246837. doi: 10.1371/journal.pone.0246837Li Y.S., Leng C.L., Chen M.T., Zhang W.K., Li X.J., Tang H.B., Shang H.C., Zhu L.H. Mouse hepatic neoplasm formation induced by trace level and low frequency exposure to diethylnitrosamine through β-catenin signaling pathway. Toxicol. Res. (Camb). 2015;23;5(1):210–223. doi: 10.1039/c5tx00317bLi Y.S., Leng C.L., Chen M.T., Zhang W.K., Li X.J., Tang H.B., Shang H.C., Zhu L.H. Mouse hepatic neoplasm formation induced by trace level and low frequency exposure to diethylnitrosamine through β-catenin signaling pathway. Toxicol. Res. (Camb). 2015;23;5(1):210–223. doi: 10.1039/c5tx00317bKim K.B., Kim G.H., Song D.H., Park H.J., Kim C.W. Automatic segmentation of liver/kidney area with double-layered fuzzy C-means and the utility of hepatorenal index for fatty liver severity classification. Journal of Intelligent & Fuzzy Systems. 2020;39(1):925–936. doi: 10.3233/JIFS-191850Kim K.B., Kim G.H., Song D.H., Park H.J., Kim C.W. Automatic segmentation of liver/kidney area with double-layered fuzzy C-means and the utility of hepatorenal index for fatty liver severity classification. Journal of Intelligent & Fuzzy Systems. 2020;39(1):925–936. doi: 10.3233/JIFS-191850Широкова Е.Н., Павлов Ч.С., Карасева А.Д., Алиева А.М., Седова А.В., Ивашкин В.Т. Эластография в диагностике неалкогольной жировой болезни печени. Вестн. РАМН. 2019;(1):5–13. doi: 10.15690/vramn1071Shirokova E.N., Pavlov Ch.S., Karasyova A.D., Alieva A.M., Sedova A.V., Ivashkin V.T. Elastography in the diagnosis of nonalcoholic fatty liver disease. Vestnik Rossiyskoy akademii meditsinskikh nauk = Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2019;(1):5–13. [In Russian]. doi: 10.15690/vramn1071Masaki K., Takaki S., Hyogo H., Kobayashi T., Fukuhara T., Naeshiro N., Honda Y., Nakahara T., Ohno A., Miyaki D., … Chayama K. Utility of controlled attenuation parameter measurement for assessing liver steatosis in Japanese patients with chronic liver diseases. Hepatol. Res. 2013;43(11):1182–1189. doi: 10.1111/hepr.12094Masaki K., Takaki S., Hyogo H., Kobayashi T., Fukuhara T., Naeshiro N., Honda Y., Nakahara T., Ohno A., Miyaki D., … Chayama K. Utility of controlled attenuation parameter measurement for assessing liver steatosis in Japanese patients with chronic liver diseases. Hepatol. Res. 2013;43(11):1182–1189. doi: 10.1111/hepr.12094Kjaergaard M., Lindvig K.P., Hansen C.D., Detlefsen S., Krag A., Thiele M. Hepatorenal index by Bmode ratio versus imaging and fatty liver index to diagnose steatosis in alcohol-related and nonalcoholic fatty liver disease. J. Ultrasound. Med. 2023;42(2):487–496. doi: 10.1002/jum.15991Kjaergaard M., Lindvig K.P., Hansen C.D., Detlefsen S., Krag A., Thiele M. Hepatorenal index by Bmode ratio versus imaging and fatty liver index to diagnose steatosis in alcohol-related and nonalcoholic fatty liver disease. J. Ultrasound. Med. 2023;42(2):487–496. doi: 10.1002/jum.15991

The authors declare that there are no conflicts of interest present.